1. Das Wichtigste in Kürze

• Die Metamorphose der Biene ist kein einfaches Wachstum: Die Made wird tiefgreifend in eine erwachsene Biene umgebaut.
• Die verdeckelte Brut wirkt regungslos, ist aber eine Phase intensiver biologischer Umstrukturierung.
• Die imkerliche Faustregel 3-6-12 bleibt für die Arbeiterin nützlich, sofern eine Toleranz für die natürliche Variabilität eingeplant wird.
• Die Metamorphose hängt von komplexen zellulären, hormonellen und ernährungsbedingten Mechanismen ab.
• Am Bienenstand liegt der Nutzen vor allem in der Praxis: das Brutalter besser einschätzen und unnötige Belastungen der verdeckelten Brut vermeiden.

2. Was die Studie zeigt

Abb. Zeitliches Schema der Metamorphose und Häutungen. (Bildquelle: Vorpuppen und pigmentierte Puppen, Elias-Neto et al. 2009. Weisse Puppe: Scott Camazine, Science Photo Library; ausgewachsene Biene: US Geological Survey.)

Dieses Kapitel fasst zusammen, wie der Artikel den Übergang vom Ei zur erwachsenen Biene erklärt, mit besonderem Augenmerk auf die verborgene Phase der verdeckelten Brut.

Fragestellung. Der Artikel von Janine Kievits versucht, eine scheinbar einfache Frage zu beantworten: Was geschieht in einer verdeckelten Zelle, damit eine weisse, weiche und fast vollständig auf das Fressen ausgerichtete Made in weniger als drei Wochen zu einer erwachsenen Biene wird, die laufen, fliegen, sich orientieren, lernen und am Leben des Volkes teilnehmen kann?

Art des Dokuments. Es handelt sich nicht um eine originale experimentelle Studie, sondern um einen populärwissenschaftlichen Artikel in La Santé de l'Abeille. Die Autorin trägt Arbeiten aus Morphologie, Histologie, Physiologie, Neurobiologie und Endokrinologie zusammen. Die herangezogenen Referenzen reichen von grundlegenden Arbeiten zur Metamorphose und Entwicklung der Biene bis zu jüngeren Studien über Gewebe, Hormone, Kutikula und Imaginalzellen.

Ergebnisse. Der Artikel erinnert zunächst daran, dass die Biene ein holometaboles Insekt ist: Die Made gleicht der erwachsenen Biene nicht, im Gegensatz zu hemimetabolen Insekten, deren Jungtiere bereits wie kleine Erwachsene aussehen. Bei der Biene erfolgt die Umwandlung über ein Puppenstadium und beinhaltet einen tiefgreifenden Umbau des Körpers.

Nach der Eiablage beginnt die Embryonalentwicklung rasch. Die ersten Zellen teilen sich und differenzieren sich allmählich, um die Gewebe zu bilden, aus denen die Larve besteht. Einige undifferenzierte embryonale Zellen, sogenannte Imaginalzellen, bleiben jedoch in der Larve erhalten und tragen später zur Bildung der Strukturen des erwachsenen Tieres bei. Diese Idee ist wesentlich, um die Metamorphose zu verstehen: Die erwachsene Biene ist nicht einfach eine vergrößerte Larve, sondern wird zu einem großen Teil aus Strukturen neu aufgebaut, die sehr früh in der Entwicklung vorbereitet wurden.

Die Bienenmade ist zunächst eine «Fressmaschine». Sie erhält reichlich Nahrung, wächst sehr schnell und legt Reserven in ihrem Fettkörper an. Zwischen dem 4. und 7. Tag nach der Eilage durchläuft sie vier aufeinanderfolgende Larvenhäutungen und erreicht kurz vor der Verdeckelung mit etwa 150 mg ihr Höchstgewicht. Die in der Imkerei gelehrte Faustregel — 3 Tage Ei, 6 Tage offene Brut, 12 Tage verdeckelte Brut bei der Arbeiterin — bleibt für Berechnungen am Bienenstand nützlich, da der Schlupf rund 21 Tage nach der Eilage erfolgt. Der Artikel hebt jedoch hervor, dass die tatsächlichen Dauern je nach Individuum und Bedingungen variieren können.

Nach der Verdeckelung spinnt die Made ihren Kokon, setzt Kot ab, streckt sich und geht in eine oft als prä-nymphal bezeichnete Phase über. Genauer betrachtet spricht die jüngere Literatur eher von der pharate pupa, da sich das folgende Stadium bereits unter der alten Kutikula bildet, bevor die sichtbare Häutung stattfindet. Für die übliche Arbeit am Bienenstand ist diese Unterscheidung nicht zwingend, sie macht aber deutlich, dass die Umwandlung beginnt, bevor sie klar zu beobachten ist.

Die Metamorphose verbindet anschließend zwei komplementäre Prozesse. Einerseits zerfällt ein großer Teil der larvalen Organe: Einige Zellen sterben durch Autophagie, das heißt, sie verdauen einen Teil ihrer eigenen Bestandteile, oder durch Apoptose, eine Form des programmierten Zelltods, bei der die Zelle zerfällt und anschließend beseitigt wird. Ihre Bestandteile können danach wiederverwertet werden. Andererseits bauen sich die Organe des erwachsenen Tieres nach und nach aus bereits vorhandenen Imaginalzellen auf und nutzen dabei die Stoffe, die aus dem Abbau der larvalen Gewebe hervorgehen: Anhänge, Muskeln, Verdauungstrakt, Malpighische Gefäße, Cuticula, Gehirn und Nervenverbindungen. Die Gewebe haben dabei nicht alle dasselbe Schicksal: Einige werden nahezu vollständig neu aufgebaut, andere umgebaut, wieder andere verschwinden.

Die Regulation dieser Umwandlung hängt insbesondere vom Juvenilhormon und den Ecdysteroiden ab. Solange das Juvenilhormon ausreichend hoch bleibt, behalten die Häutungen einen larvalen Charakter. Sinkt sein Spiegel und wirken die Ecdysteroide anders, kann die Metamorphose einsetzen. Der Artikel weist mit der gebotenen Vorsicht darauf hin, dass einige vorgelagerte Mechanismen bei Modellinsekten wie Drosophila oder dem Tabakschwärmer besser bekannt sind als bei der Honigbiene.

Das Ende der Entwicklung lässt sich teilweise an der Pigmentierung ablesen: Die Augen wechseln von weiss über rosa zu braun, während die Kutikula sich bildet, einfärbt und durch Sklerotisierung aushärtet. Die Imago erscheint in der noch verdeckelten Zelle, dann schneidet die Biene den Zelldeckel mit ihren Mandibeln auf. Beim Schlupf wiegt die junge Biene rund 110 mg, also weniger als die ausgewachsene Made: Ein Teil der angelegten Reserven wurde von der Metamorphose selbst verbraucht.

Interpretation. Die zentrale Botschaft für die Imkerin und den Imker lautet: Verdeckelte Brut ist keine passive Phase. Hinter einer scheinbar ruhigen Wabe entstehen erwachsene Bienen, die biologisch noch im Aufbau sind. Diese Phase hängt von den im Larvenstadium angelegten Reserven, der von den Arbeiterinnen aufrechterhaltenen Temperatur, dem Gesundheitszustand der Brut und dem Fehlen übermässiger Belastungen ab.

3. Kritischer Blick

Der Artikel ist als didaktische Synthese solide, sollte aber weder als experimentelle Studie noch als imkerlicher Praxisleitfaden gelesen werden.

Stärken. Der Text führt in einer einzigen Erzählung Elemente zusammen, die häufig verstreut sind: Embryologie, Larvenwachstum, Kokonbildung, Häutungen, Abbau der Larvengewebe, Aufbau der adulten Strukturen, Hormone und Pigmentierung. Für ein imkerliches Publikum ist das nützlich: Die Metamorphose wird verständlich, ohne auf einen reinen Zeitplan reduziert zu werden.

Der Artikel hat zudem das Verdienst, die imkerlichen Faustregeln nicht als absolute Dauern darzustellen. Das Schema 3-6-12 bleibt eine praktische Grundlage, hebt die biologische Variabilität jedoch nicht auf. Diese Nuance ist wichtig für die Königinnenvermehrung, Teilungen, Behandlungen oder jeden Eingriff, der vom Brutalter abhängt.

Grenzen. Die wichtigste Grenze liegt in der Art des Dokuments: Es handelt sich um einen populärwissenschaftlichen Artikel, nicht um ein systematisches Review mit Auswahlprotokoll der Literatur, und auch nicht um eine Studie mit neuen Daten. Einige Referenzen sind älteren Datums, bleiben aber für die Morphologie und die zeitliche Abfolge der Entwicklung wichtig. Andere Mechanismen, insbesondere vorgelagerte Signale der Hormonregulation, werden auf Basis von Erkenntnissen aus anderen Modellinsekten diskutiert.

Mögliche Verzerrungen und Verwechslungen. Die Genauigkeit der Begriffe kann eine Hürde sein. Der Begriff «Vorpuppe» ist für die Imkerei anschaulich, ist aber in der Entwicklungsbiologie nicht immer der präziseste. Das Konzept der pharate pupa, das sich an der Apolyse orientiert, beschreibt jenen Moment besser, in dem das vorige Stadium noch nicht verlassen ist, während sich das nächste bereits ausbildet. Diese Nuance ändert die Praxis am Bienenstand nicht, verhindert aber den Trugschluss, dass die Stadien erst dann beginnen, wenn sie sichtbar werden.

Eine weitere Grenze betrifft die praktischen Konsequenzen. Der Artikel beschreibt vor allem die normale Metamorphose. Er prüft nicht unmittelbar die Wirkung einer Beutenöffnung, einer vorübergehenden Abkühlung, einer Überhitzung, eines Varroadrucks, eines Virus oder eines Kontaminanten. Diese Faktoren sind am Bienenstand wichtig, müssen aber mit ergänzenden Studien diskutiert und nicht mechanisch aus dem Artikel abgeleitet werden.

Was sich daraus nicht ableiten lässt. Aus dieser Synthese lässt sich keine neue imkerliche Faustregel ableiten. Ebenso lassen sich die Pigmentierungsveränderungen nicht in eine vollkommen exakte Methode zur Altersbestimmung der Brut umwandeln. Schliesslich ist eine frisch geschlüpfte Biene noch keine voll funktionsfähige Biene: Ihre Kutikula muss erst aushärten, und ihre Flug-, Thermoregulations- und Arbeitsfähigkeiten entwickeln sich schrittweise.

4. Was nahestehende Studien zeigen

Dieses Kapitel fasst nicht den Artikel von Kievits selbst zusammen, sondern verortet diese Synthese in der nahestehenden Literatur.

Die hier genannten Studien sind nicht alle Bestandteil des Originalartikels von Janine Kievits. Sie dienen dazu, zu unterscheiden, was durch nahestehende Arbeiten unmittelbar bestätigt wird, was mechanistisch untermauert ist und was die praktische Interpretation am Bienenstand einschränkt.

Unmittelbare Vorgängerarbeiten. Die Arbeiten von Jay und Oertel sind weiterhin zentrale Grundlagen, um die Ontogenese der Arbeiterin zu verstehen. Jay beschreibt die Entwicklung in der Zelle vom Ei bis zur schlupfbereiten erwachsenen Biene sowie den Kokon und die Farbänderungen der Puppe (Jay, 1962, 1963, 1964). Oertel verfolgt die Metamorphose auf histologischer Ebene, insbesondere nach der Verdeckelung (Oertel, 1930). Diese Arbeiten prägen weiterhin einen grossen Teil des Vokabulars, das zur Beschreibung der präimaginalen Stadien verwendet wird.

Methodische Ergänzung. Die Arbeiten von Elias-Neto und Mitarbeitenden präzisieren die moderne Terminologie rund um die metamorphische Häutung. Sie heben die Apolyse, also das Ablösen der alten Kutikula, als wichtigen Bezugspunkt für das Verständnis des Übergangs von der Made zur Puppe hervor. Sie dokumentieren auch die Bildung und Reifung der Kutikula, insbesondere über Gene, die an Pigmentierung und Sklerotisierung beteiligt sind (Elias-Neto et al., 2009, 2010, 2013). Das untermauert, dass die beobachtbaren Farbänderungen keine blossen optischen Details sind, sondern Zeichen eines geregelten Integumentprozesses.

Mechanistische Untermauerung. Studien zum Juvenilhormon und zu Ecdysteroiden bestätigen die im Artikel dargestellte Grundlogik: Diese Hormone sind an den Übergängen Made–Puppe–erwachsene Biene beteiligt. Bei der Biene sind dieselben Wege auch an der Differenzierung Königin–Arbeiterin beteiligt, jedoch über unterschiedliche Hormontiterprofile, Gewebesensibilitäten und Genexpressionsmuster und nicht über vollständig getrennte Hormone (Rachinsky et al., 1990; Mello et al., 2014; Yu et al., 2023). Das ist wichtig: Die allgemeine Metamorphose und die Differenzierung der Kasten hängen zusammen, dürfen aber nicht verwechselt werden.

Abbau und Neuaufbau der Gewebe. Mehrere jüngere Arbeiten bestätigen, dass die Metamorphose auf einer Kombination aus Autophagie, Apoptose, Umbau und Reservemobilisierung beruht. Die larvalen Speicheldrüsen, die Malpighischen Gefässe, der Verdauungstrakt und der Fettkörper bleiben nicht einfach unverändert erhalten: Je nach Gewebe werden sie abgebaut, wieder aufgebaut oder umgebaut (Silva-Zacarin et al., 2007; Gonçalves et al., 2017; Tettamanti & Casartelli, 2019; Yu et al., 2025). Diese Studien bestätigen den biologischen Kern des Artikels, allerdings mit neueren zellulären und molekularen Methoden.

Grenzen für die praktische Interpretation. Studien zur Bruttemperatur zeigen, dass die Puppenentwicklung empfindlich auf Temperaturabweichungen reagiert, vor allem wenn diese länger anhalten oder experimentell herbeigeführt werden. Beobachtet wurden Effekte auf die Entwicklungsdauer, die Lebensdauer, die Gehirnorganisation, das Lernen und die Sterblichkeit der erwachsenen Tiere aus Brut, die nicht optimalen Temperaturen ausgesetzt war (Tautz et al., 2003; Groh et al., 2004; Mędrzycki et al., 2010; Wang et al., 2016). Diese Befunde bedeuten nicht, dass eine kurze Durchsicht bei guter Witterung gefährlich wäre, sie erinnern aber daran, dass die verdeckelte Brut biologisch nicht gleichgültig gegenüber Stressfaktoren ist.

Die Studien zu Varroa destructor fügen eine weitere praktische Einschränkung hinzu. Der Parasit vermehrt sich genau in der verdeckelten Brut und kann Entwicklung, Schlupfgewicht, Flügel, Thorax sowie die späteren Flug- oder Sammelleistungen der geschlüpften Bienen beeinträchtigen (Yang et al., 2021). Die Biologie der Metamorphose hilft zu verstehen, warum sich diese Schäden erst später bei der erwachsenen Biene zeigen können: Im Nymphenstadium spielen die mit den Fettkörpern verbundenen Reservezellen eine zentrale Rolle beim Aufbau der Biene; ein Teil davon ist dann frei in der Hämolymphe zugänglich. Werden sie durch Varroa geschädigt oder mit der Hämolymphe aufgenommen, kann dies weit mehr stören als nur die sichtbar erkennbare Entwicklung der Nymphe. Späte Belastungen, insbesondere durch Hitze oder Parasiten, können zudem ein tödliches vorzeitiges Verlassen des Stocks durch junge Bienen begünstigen (Ellis & Rangel, 2024). Diese Daten erweitern die praktische Bedeutung des Artikels: Sie verändern die Beschreibung der Metamorphose nicht, zeigen aber, warum diese Phase für die Qualität der künftigen Bienen kritisch ist.

Die Übereinstimmung ist somit stark, was die allgemeinen Mechanismen der Metamorphose betrifft. Sie ist zurückhaltender bei den Empfehlungen für den Bienenstand: Laborstudien beschreiben biologische Empfindlichkeiten, ersetzen aber weder die Beobachtung des Volkes noch die Varroa-Kontrolle und ebenso wenig die Anpassung an die örtlichen Bedingungen in der Schweiz und im gemässigten Europa.

5. Was bedeutet das am Bienenstand?

Die Metamorphose verlangt keine neue Methode, hilft aber dabei, präziser und umsichtiger an der Brut zu arbeiten.

• Den Richtwert 3-6-12 als Berechnungsgrundlage für die Arbeiterin nutzen, insbesondere bei Teilungen, Königinnenvermehrung, Einweiseln oder brutbezogenen Behandlungen. Dabei eine Toleranz einplanen: Die individuellen Dauern können variieren.
• Die Brut differenzierter lesen: Eier, junge Maden, ältere Maden, verdeckelte Brut, Vorpuppen, Puppen und auslaufende Brut entsprechen weder denselben Zeitspannen noch denselben Risiken.
• Unnötige thermische Belastungen der verdeckelten Brut vermeiden. Brutwaben nicht über längere Zeit Kälte, Wind oder praller Sonne aussetzen, vor allem bei Jungvölkern, kleinen Ablegern oder unbeständigem Wetter.
• Die unmittelbare Stärke eines Volkes nicht überschätzen, nur weil viele Bienen schlüpfen. Eine frisch geschlüpfte Biene muss zunächst ihre Kutikula aushärten und ihre funktionelle Reifung abschliessen, bevor sie in vollem Umfang zu den Aufgaben des Volkes beitragen kann.
• Metamorphose und Brutgesundheit zusammendenken: Varroa, Viren, Ernährung und Temperatur beeinflussen die Qualität der erzeugten Bienen. Das Verständnis der Rolle der Fettkörper während der Nymphose hilft auch zu erklären, warum die Varroose geschwächte erwachsene Bienen hervorbringen kann, selbst wenn die Schäden in der Zelle nicht sofort sichtbar sind. In der Schweiz und im gemässigten Europa unterstreicht dies die Bedeutung einer sorgfältigen Varroa-Überwachung vor und während der Bildung der Winterbienen.
• Die hier beschriebene allgemeine Biologie lässt sich auf Schweizer Bienenstände übertragen, da sie Apis mellifera betrifft. Die praktischen Konsequenzen hingegen hängen stets von der Volksstärke, der Höhenlage, der Saison, der Witterung, dem Beutentyp und der lokalen Varroabelastung ab.

 

Originalstudie lesen

Kievits, J. (2022). Métamorphose. La Santé de l'Abeille, 309, 257–270.

 

Weiterführende Inhalte auf ApiSavoir

• Die Metamorphose
• Vom Ei zur Imago
• Biologie und Physiologie der Biene
• Sinn und Unsinn der Wärmedämmung von Beuten
• Der Befall mit Varroamilben beeinflusst den Wärmehaushalt von Bienenvölkern
• Merkblatt: 1.6.3 Hyperthermie

 

Literatur

Elias-Neto, M., Soares, M. P. M., & Bitondi, M. M. G. (2009). Changes in integument structure during the imaginal molt of the honey bee. Apidologie, 40, 29–39. https://doi.org/10.1051/apido:2008064

Elias-Neto, M., Soares, M. P. M., Simões, Z. L. P., Hartfelder, K., & Bitondi, M. M. G. (2010). Developmental characterization, function and regulation of a Laccase2 encoding gene in the honey bee, Apis mellifera (Hymenoptera, Apinae). Insect Biochemistry and Molecular Biology, 40(3), 241–251. https://doi.org/10.1016/j.ibmb.2010.02.004

Elias-Neto, M., Soares, M. P. M., & Bitondi, M. M. G. (2013). Expression profile of a Laccase2 encoding gene during the metamorphic molt in Apis mellifera (Hymenoptera, Apidae). Revista Brasileira de Entomologia, 57, 213–216. https://doi.org/10.1590/S0085-56262013005000009

Ellis, J., & Rangel, J. (2024). Stress drives premature hive exiting behavior that leads to death in young honey bee (Apis mellifera) workers. Biological Research, 57. https://doi.org/10.1186/s40659-024-00569-z

Gonçalves, W. G., Fernandes, K. M., Santana, W. C., Martins, G. F., Zanuncio, J. C., & Serrão, J. E. (2017). Post-embryonic development of the Malpighian tubules in Apis mellifera (Hymenoptera) workers: Morphology, remodeling, apoptosis, and cell proliferation. Protoplasma, 255, 585–599. https://doi.org/10.1007/s00709-017-1171-3

Groh, C., Tautz, J., & Rössler, W. (2004). Synaptic organization in the adult honey bee brain is influenced by brood-temperature control during pupal development. Proceedings of the National Academy of Sciences, 101, 4268–4273. https://doi.org/10.1073/pnas.0400773101

Jay, S. C. (1962). Colour changes in honeybee pupae. Bee World, 43, 119–122. https://doi.org/10.1080/0005772X.1962.11096960

Jay, S. C. (1963). The development of honeybees in their cells. Journal of Apicultural Research, 2(2), 117–134. https://doi.org/10.1080/00218839.1963.11100072

Jay, S. C. (1964). The cocoon of the honey bee, Apis mellifera L. The Canadian Entomologist, 96(5), 784–792. https://doi.org/10.4039/Ent96784-5

Kievits, J. (2022). Métamorphose. La Santé de l'Abeille, 309, 257–270.

Mello, T. R. P., Aleixo, A. C., Pinheiro, D. G., Nunes, F. M. F., Bitondi, M. M. G., Hartfelder, K., Barchuk, A. R., & Simões, Z. L. P. (2014). Developmental regulation of ecdysone receptor (EcR) and EcR-controlled gene expression during pharate-adult development of honeybees (Apis mellifera). Frontiers in Genetics, 5. https://doi.org/10.3389/fgene.2014.00445

Mędrzycki, P., Sgolastra, F., Bortolotti, L., Bogo, G., Tosi, S., Padovani, E., Porrini, C., & Sabatini, A. (2010). Influence of brood rearing temperature on honey bee development and susceptibility to poisoning by pesticides. Journal of Apicultural Research, 49, 52–59. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.49.1.07

Oertel, E. (1930). Metamorphosis in the honeybee. Journal of Morphology, 50. https://doi.org/10.1002/jmor.1050500202

Rachinsky, A., Strambi, C., Strambi, A., & Hartfelder, K. (1990). Caste and metamorphosis: Hemolymph titers of juvenile hormone and ecdysteroids in last instar honeybee larvae. General and Comparative Endocrinology, 79(1), 31–38. https://doi.org/10.1016/0016-6480(90)90085-Z

Silva-Zacarin, E. C. M., Tomaino, G. A., Brocheto-Braga, M. R., Taboga, S. R., Silva, L. A., & Moraes, R. L. M. S. (2007). Programmed cell death in the larval salivary glands of Apis mellifera (Hymenoptera, Apidae). Journal of Biosciences, 32, 309–328. https://doi.org/10.1007/s12038-007-0031-2

Tautz, J., Maier, S., Groh, C., Rössler, W., & Brockmann, A. (2003). Behavioral performance in adult honey bees is influenced by the temperature experienced during their pupal development. Proceedings of the National Academy of Sciences, 100, 7343–7347. https://doi.org/10.1073/pnas.1232346100

Tettamanti, G., & Casartelli, M. (2019). Cell death during complete metamorphosis. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 374. https://doi.org/10.1098/rstb.2019.0065

Wang, Q., Xu, X., Zhu, X., Chen, L., Zhou, S., Huang, Z. Y., & Zhou, B. (2016). Low-temperature stress during capped brood stage increases pupal mortality, misorientation and adult mortality in honey bees. PLoS ONE, 11. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0154547

Yang, H., Shi, J., Liao, C., Yan, W., & Wu, X. (2021). Varroa destructor mite infestations in capped brood cells of honeybee workers affect emergence development and adult foraging ability. Current Zoology, 67, 569–571. https://doi.org/10.1093/cz/zoab002

Yu, J., Song, H., Wang, Y., Liu, Z., Wang, H., & Xu, B. (2023). 20-hydroxyecdysone upregulates ecdysone receptor (EcR) gene to promote pupation in the honeybee, Apis mellifera ligustica. Integrative and Comparative Biology. https://doi.org/10.1093/icb/icad077

Yu, J., Wang, H., Liu, Z., & Xu, B. (2025). 20-Hydroxyecdysone promotes fat body lipolysis through autophagy during pupation in Apis mellifera. Comparative Biochemistry and Physiology Part D: Genomics and Proteomics, 57, 101663. https://doi.org/10.1016/j.cbd.2025.101663