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Revue des parasites Nosema chez les abeilles

Bien qu’une quantité substantielle de recherches aient été effectuées sur les causes du trouble d’effondrement des colonies chez l’abeille européenne Apis mellifera, il existe de plus en plus de preuves au cours des deux dernières décennies qu’une autre pandémie d’abeilles, à la fois domestiquées et indigènes, se développe. Cette pandémie est le résultat de la propagation d’agents pathogènes fongiques du genre Nosema.

Infection à Nosema chez les abeilles

Les abeilles domestiquées et indigènes sont confrontées à une variété de menaces mortelles qui causent leur mortalité et la réduction de leur fécondité et, par extension, mettent en danger l’agriculture et les communautés végétales indigènes qui dépendent des abeilles pour la pollinisation. Les facteurs biotiques ayant un impact négatif sur les abeilles comprennent : les virus, les nématodes, les acariens, les bactéries et les champignons. En outre, les menaces abiotiques comprennent la destruction des ressources de nidification et de la flore provenant de sources anthropiques ainsi qu’une pléthore de facteurs négatifs liés au changement climatique.

Les espèces de Nosema appartiennent aux Microsporidia, qui sont toutes unicellulaires, symbiotes obligatoires d’organismes vertébrés ou invertébrés. Bien que longtemps considérés comme des protistes, les Microsporidies sont maintenant reconnues comme une lignée très réduite de champignons [1]. Tokarev et ses collègues [2] ont récemment placé les espèces de Nosema qui infectent les abeilles (Anthophila, Hyménoptères) dans un nouveau genre, Vairimorpha, mais par souci de cohérence avec la littérature existante, cet article de la Revue les appellera simplement Nosema. Plus précisément, Nosema effectue son cycle de vie en infectant les cellules de l’intestin moyen des abeilles. Une fois qu’une spore est ingérée par une abeille et atteint l’intestin moyen, elle germe. Elle injecte ensuite son contenu dans la cellule hôte où elle consomme le contenu cellulaire par phagocytose jusqu’à ce qu’elle finisse par se multiplier avant de rompre la cellule hôte pour libérer un grand nombre de spores [3]. Ces spores peuvent ensuite infecter d’autres cellules du tube digestif ou être évacuées de l’hôte dans les excréments, contaminant ainsi les ressources florales, le pollen collecté et l’environnement de toute la colonie. D’autres abeilles sont alors susceptibles d’ingérer des spores dans la ruche par transmission fécale-orale, ou si elles sont excrétées au niveau d’une ressource florale, le champignon peut infecter tous les hôtes sensibles qui entrent en contact avec cette fleur [4,5]. En raison de l’étendue des aires de répartition de la recherche de nourriture des abeilles, ce processus augmente non seulement la charge locale d’agents pathogènes, mais sert également à disperser Nosema vers de nouveaux habitats et de nouveaux hôtes. En plus de la transmission naturelle de ces agents pathogènes, des produits commerciaux tels que le miel, le pollen d’abeille et la gelée royale peuvent être contaminés et potentiellement disperser ces agents pathogènes [6].

Les symptômes les plus courants de l’infection à Nosema sont la dysenterie et les lésions microscopiques dans l’intestin et les tubules de Malpighi. Cela conduit à la fragilité de l’hôte, à la léthargie et à la perte des ouvrières chez les abeilles eusociales, ce qui réduit la capacité de recherche de nourriture de la colonie en raison de la mortalité, de la capacité de repérage réduite, des vols de recherche de nourriture plus courts et d’un comportement de recherche de nourriture inefficace [5,7]. Les infections à Nosema bombi réduisent également la fécondité de la colonie par des effets physiques néfastes sur les organes reproducteurs chez les mâles, une mortalité accrue des ouvrières et un impact négatif sur la capacité des reines de la saison prochaine à fonder de nouvelles colonies dans des conditions de laboratoire [8]. Bien qu’il y ait eu des études pour observer les effets néfastes des infections à Nosema chez les espèces Bombus et Apis, comme examiné dans Brown [9] et Martin-Hernandez et ses collègues [10], on ne sait presque rien de l’impact sur les abeilles indigènes et solitaires.

Bien que la détection microscopique des infections à Nosema soit possible, il peut être difficile de déterminer quelle espèce est à l’origine de l’infection. N. bombi peut être morphologiquement différencié de N. apis et N. ceranae, mais distinguer les deux est impossible sans techniques moléculaires. En règle générale, l’identification du ou des agents pathogènes pouvant causer une infection nécessite des amorces moléculaires spécialisées pour la petite sous-unité de la cassette d’ADNr [11]. Grâce à l’utilisation de ces amorces moléculaires, d’autres espèces de Nosema ont été détectées chez les abeilles: Nosema neumanni dans des colonies commerciales d’abeilles mellifères en Ouganda, Nosema cf. thomsoni dans la vaga d’Andrena en Belgique, Nosema thomsoni et Nosema portugal dans les espèces commerciales de Bombus au Chili et en Argentine [12,13,14], bien que les effets néfastes de ces agents pathogènes ne soient pas clairs et nécessitent des études plus approfondies.

Modification des distributions

Historiquement, N. apis et N. ceranae ont été trouvés dans des endroits géographiques distincts: Europe et Amérique du Nord pour N. apis, et l’Asie du Sud-Est pour N. ceranae [15]. Avec l’exportation croissante de ruches commerciales d’Europe, N. apis s’est disséminé. Pendant de nombreuses décennies, N. apis était la souche dominante infectant les colonies d’abeilles mellifères. Alors qu’il provoque la dysenterie chez A. mellifera, la saisonnalité du cycle d’infection était telle qu’elle ne causerait pas de dévastation totale de la ruche. La recherche au cours des dernières décennies, depuis que N. ceranae ait été décrit pour la première fois, a montré une augmentation spectaculaire de sa contribution au nombre total d’infections à Nosema dans A. mellifera [16,17]. Des études ont montré que N. ceranae a remplacé N. apis dans toute la gamme de A. mellifera [18,7]. N. ceranae a remplacé N. apis comme principal agent pathogène de Nosema chez A. mellifera, à cause de son manque de saisonnalité. Les infections à ceranae ont conduit à des cycles d’infection tout au long de l’année qui sont finalement plus dommageables pour A. mellifera [7]. En plus de l’évolution de la distribution de ces agents pathogènes, des études génomiques ont révélé que les isolats provenant de pays géographiquement distincts ont un très haut niveau de diversité génétique et sont potentiellement polyploïdes, et que les populations locales dans son aire de répartition native ont un ensemble unique de polymorphismes nucléotidiques uniques qui indiquent une adaptation évolutive dans l’aire de répartition indigène [19,20].

Échantillonnage des abeilles indigènes

Bien qu’une grande partie du travail documentant la prévalence et la distribution des espèces de Nosema chez les abeilles d’intérêt commercial ait été effectuée, certains chercheurs ont étudié la distribution des infections à Nosema chez les abeilles indigènes (Fig 1, Tableau 1 et Tableau S1). Compte tenu de l’importance économique des abeilles domestiques pour l’agriculture, ce déséquilibre est compréhensible. Cependant, lorsque le service écosystémique de la pollinisation est considéré à travers le prisme plus large des communautés végétales indigènes et que les conséquences de la diminution de la pollinisation sur la condition physique de la communauté, la répartition et les impacts des espèces de Nosema chez les abeilles indigènes deviennent une préoccupation importante. Plusieurs études ont reconnu cette menace et étudié la répartition des espèces de Nosema chez les abeilles indigènes [Fig 1, 21,22,23,24]. Le déclin des services de pollinisation des plantes indigènes est préoccupant non seulement pour l’entretien des écosystèmes, mais aussi pour les efforts de conservation et de restauration. En outre, des recherches supplémentaires sont nécessaires pour déterminer à la fois la pathologie et la distribution des infections chez les abeilles indigènes. En étudiant les abeilles indigènes et la répartition des infections à Nosema chez elles, nous pouvons mieux comprendre les conséquences à long terme pour les abeilles indigènes et les communautés végétales qui en dépendent.

 

Fig 1. Distribution mondiale des espèces de Nosema infectant les abeilles.

 

Tableau 1. Genres d'abeilles hôtes dont l'infection par Nosema d'une espèce est documentée.

Genres comportant une seule ou plusieurs espèces avec une infection documentée par une espèce de Nosema. "D" correspond aux espèces domestiquées et "N" aux espèces indigènes. Le nombre d'espèces d'abeilles avec une infection documentée est entre parenthèses, celles avec ">" sont issues d'études où plusieurs espèces du genre ont été trouvées infectées mais non identifiées au-dessous du niveau générique (voir le tableau S1 pour une liste élargie). Les citations des études sont écrites en exposant.

Débordement d’agents pathogènes

Alors que les espèces de Nosema se propagent au sein des colonies eusociales par la voie fécale-orale, cela conduit également à la propagation de l’agent pathogène par la contamination des ressources florales. Lorsqu’une abeille infectée visite une ressource florale et défèque, la ressource est maintenant contaminée et peut entraîner ce qu’on appelle un débordement d’agents pathogènes et est définie comme la transmission de maladies des animaux domestiques à la faune vivant à proximité [25]. Toutes les abeilles qui visitent ensuite la ressource, indigènes ou domestiquées, sont maintenant à risque d’infection. Cela peut entraîner une infection de l’hôte, qui transmettra ainsi l’agent pathogène à d’autres ressources florales, ce qui expose la communauté des abeilles au risque non seulement d’infection et de conséquences potentielles sur la condition physique, mais peut également propager l’agent pathogène dans toute la fourchette de recherche de nourriture de l’abeille infectée avec un effet cumulatif. Comme cette propagation peut entraîner une charge d’agents pathogènes dans le paysage, il est possible de réduire considérablement l’efficacité des pollinisateurs. De plus, le débordement d’agents pathogènes peut entraîner des événements d’extinction de petites populations dépourvues de défenses contre les nouveaux agents pathogènes, inverser les retombées sur les animaux domestiqués et l’évolution de nouvelles souches [25,26,27].

Gestion et orientations futures

Compte tenu des conséquences des infections à Nosema, la capacité de contrôler la charge d’agents pathogènes chez les abeilles infectées est de la plus haute nécessité. Historiquement, le pesticide antifongique Fumagilin-B produit par Medivet Pharmaceuticals Ltd. était le traitement le plus efficace et le plus répandu des infections à Nosema dans les ruches gérées. Cependant, en 2018, Medivet Pharmaceuticals Ltd. a annoncé qu’en raison de l’arrêt de la production des précurseurs de fumagiline-B, la société cessait la production du composé. Cela a conduit à une recherche accrue sur les alternatives pour la gestion de la maladie. Alors que la sélection de lignées d’abeilles mellifères résistantes à Nosema est menée depuis plus d’une décennie avec un certain succès [73], des alternatives chimiques sont également à l’étude. L’une de ces recherches [74] a montré que la combinaison d’extraits aqueux d’Artemisia dubia (Asteraceae, Plantae) et d’Aster scaber (Asteraceae, Plantae) fonctionnait le mieux pour inhiber l’azote. prolifération des spores de ceranae. Il est nécessaire de poursuivre l’exploration et les essais de composés anti-nosema, car la gestion de ces champignons nécessitera très probablement une combinaison de solutions. Une revue récente de Burnham [75] a résumé efficacement l’étendue des traitements étudiés, notamment les petites molécules, les ARN interférents (iRNA), les extraits et les suppléments, et les suppléments microbiens. En plus de la poursuite des recherches sur les traitements des maladies de Nosema, d’autres études environnementales doivent être menées pour déterminer la répartition des espèces de Nosema chez les abeilles gérées et sauvages. Une attention particulière devrait être accordée à l’étude de la répartition de l’agent pathogène et de son impact sur les abeilles indigènes sauvages, bien que cela soit difficile sur le plan logistique. Grâce à une meilleure compréhension de l’impact et de la répartition de ces agents pathogènes sur les communautés d’abeilles indigènes, de meilleures stratégies de gestion des abeilles domestiquées et indigènes et des écosystèmes qu’elles desservent seront d’une importance vitale.

 

► Télécharger l'article d'origine (anglais)

Voir aussi:

► Principes du nourrissement des abeilles

► Maladies diarrhéiques

 

 

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Auteur
Arthur C. Grupe II ,C. Alisha Quandt, 2020
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