Comportements des abeilles au sein de la ruche : informations issues d'une analyse vidéo à long terme

Résumé / Abstract

Les comportements combinés des individus au sein des sociétés d'insectes déterminent la survie et le développement de la colonie. Pour l'abeille mellifère occidentale ( Apis mellifera), les comportements individuels comprennent la construction du nid, la recherche de nourriture, le stockage et la maturation des aliments, l'allaitement du couvain, la régulation de la température, l'hygiène et la défense. Cependant, les divers comportements à l'intérieur de la colonie, en particulier à l'intérieur des cellules, sont cachés à la vue et, jusqu'à récemment, étaient principalement décrits à travers des textes et des dessins au trait, dépourvus de la dynamique des images en mouvement. Dans cette étude, nous fournissons une source complète de matériel vidéo en ligne qui offre une vue du comportement des abeilles mellifères dans les cellules en rayons, offrant ainsi un nouveau mode d'observation pour la communauté scientifique et le grand public. Nous avons analysé des enregistrements vidéo à long terme de cellules tronquées longitudinalement, ce qui nous a permis de voir latéralement dans les cellules au milieu d'une colonie. Notre étude qualitative donne un aperçu des comportements des travailleurs,y compris l'utilisation d'écailles de cire et de matériaux de nidification existants pour remodeler les rayons, stocker le pollen et le nectar dans les cellules, les soins du couvain et la thermorégulation, et les pratiques d'hygiène, telles que le cannibalisme, le toilettage et le nettoyage des surfaces. Nous révélons des processus uniques qui n'ont pas été publiés auparavant, tels que le rare bouche-à-bouche des nourrices aux larves ainsi que la thermorégulation au sein des cellules contenant le couvain en développement. Grâce à notre méthode vidéo unique, nous sommes en mesure de présenter les processus d'une colonie d'insectes sociaux pleinement fonctionnels dans les salles de classe et les maisons, facilitant ainsi la prise de conscience écologique à l'époque moderne. Nous fournissons de nouveaux détails et images qui aideront les scientifiques à tester leurs hypothèses sur les comportements sociaux. De plus, nous encourageons l'utilisation non commerciale de notre matériel pour éduquer les apiculteurs, les médias et le public et, en retour,attirer l'attention sur le déclin général de la biomasse et de la diversité des insectes.

 

Introduction

La survie, le progrès et l'homéostasie d'une colonie d'abeilles mellifères dépendent de la coordination des décisions avantageuses des individus. L'organisation sociale complexe des abeilles mellifères et d'autres insectes hyménoptères a fait l'objet de nombreuses études (par exemple [ 1 , 2 ]). Ces recherches, dont l'histoire remonte à plusieurs siècles, ont porté sur la division du travail, comme la construction des rayons, la recherche de nourriture, le stockage et la maturation des aliments, l'allaitement du couvain, la régulation de la température et l'hygiène. Cependant, comme la plupart de ces comportements sont cachés à la vue, aucun matériel vidéo éducatif n'a existé jusqu'à présent.

Darwin a pris des mesures importantes pour éduquer le public sur le comportement des abeilles, décrivant les activités remarquables de construction de rayons des abeilles mellifères dans ses écrits [ 3 ]. De même, au début du 19 e siècle, Huber observe la construction du nid à travers une ruche à parois vitrées, qui s'ouvre comme une étagère, lui permettant de voir la colonie [ 4 ]. La ruche d'observation de Huber était basée sur celle conceptualisée par de Réaumur, qui avait, avec sa nouvelle construction, enquêté sur le comportement des abeilles mellifères à travers une surface de verre [ 5 ]. Ces efforts pour voir à l'intérieur de la ruche ont établi l'un des objectifs fondamentaux des observations vidéo à l'intérieur de la ruche.

Jusqu'au 21 e siècle, le matériel pédagogique disponible sur le comportement des abeilles se limitait presque exclusivement à des textes et des illustrations. Par exemple, des études utilisant des ruches d'observation ont été citées dans des ouvrages décrivant les processus suivants : la production et l'utilisation d'écailles de cire pour la construction de rayons [ 6 , 7 ], la régression des butineuses en nourrices malgré leur âge avancé [ 8 , 9 ] et les danses variées que les abeilles utilisent pour communiquer [ 10 – 13 ]. Maintenant que les plateformes de streaming en ligne et la technologie d'enregistrement numérique permettent une large diffusion de vidéos éducatives, le comportement des abeilles devrait être rendu disponible sous cette forme.

Alors que divers comportements peuvent être observés à l'extérieur des cellules des rayons, ceux à l'intérieur des cellules, tels que les soins au couvain, sont plus difficiles à observer, car la vision est bloquée par les abeilles qui recouvrent leurs cellules respectives. Par exemple, au début du 20 e siècle, le développement des larves ne pouvait être examiné qu'en extrayant les larves des cellules [ 14 ]. Une solution à ce problème a été proposée pour la première fois par Martin Lindauer [ 15]. En faisant pivoter les bandes de rayons à 90°, en régulant la perte de température avec une double couche de verre et en ne laissant qu'un petit espace pour la construction de la ruche, il a incité les abeilles à élever du couvain dans des alvéoles à paroi cellulaire translucide. Après avoir observé ces cellules, Lindauer a décrit par écrit le processus d'allaitement du couvain, alors que 35 ans plus tard, un appareil d'enregistrement vidéo analogique a été utilisé pour la première fois à cette fin [ 16 ]. Cependant, ce matériel vidéo n'est jamais devenu accessible au public, car Internet en était à ses balbutiements.

Parallèlement au développement de nouvelles techniques vidéo, qui offraient une vue latérale des cellules, les scientifiques ont découvert un comportement jusque-là inobservé : la thermorégulation active des abeilles mellifères dans les cellules. Des caméras infrarouges ont révélé que les travailleurs qui montraient très peu de mouvements ne se reposaient pas mais chauffaient le peigne depuis l'intérieur des cellules [ 17 ]. Cette découverte a complété d'autres facteurs importants concernant la thermorégulation qui ont été largement décrits dans le passé [ 18 - 23 ].

Dans une étude récemment publiée [ 24], nous avons combiné notre méthode de regarder latéralement dans les cellules avec des enregistrements numériques à long terme. Nous avons enregistré en continu les zones de couvain de nos ruches d'observation, ce qui a permis d'obtenir des vues détaillées d'un large éventail de comportements d'abeilles mellifères et de développement de la progéniture. Alors que cette étude portait sur l'impact des néonicotinoïdes sur le comportement infirmier, nous présentons ici des analyses quantitatives et qualitatives des comportements sociaux observés lors de ces enregistrements à long terme. Ces analyses comprennent la quantification des visites des cellules du couvain et de nombreuses séquences vidéo des comportements des travailleurs, tels que la création et l'utilisation d'écailles de cire, le déploiement et l'absorption de pollen et de nectar, les soins et l'inspection du couvain, la thermorégulation, le coiffage, le cannibalisme, le toilettage et le nettoyage des surfaces. . Nos images montrent également l'éclosion embryonnaire et le cocon larvaire au sein de la colonie. Par ailleurs,nous révélons en détail plusieurs comportements auparavant non décrits, notamment le remodelage des peignes, le bouche-à-bouche exceptionnel entre une nourrice et une larve et le piégeage du pollen par les butineuses. De plus, nous éclairons davantage la méthode d'évaporation de l'eau dans les cellules à couvain. Pour la première fois, nous fournissons des enregistrements en ligne et accessibles au public de chacun des comportements susmentionnés à des fins éducatives.

 

 

Vidéo : Comment les abeilles s'occupent du couvain

 

Matériaux et méthodes

Ruches et configuration d'enregistrement

Nous avons utilisé de petites ruches d'observation, chacune avec une population d'environ 3 000 individus (300 g d' Apis mellifera carnica) et une reine. Les abeilles et les reines sœurs ont été prélevées respectivement dans les ruches et le programme d'élevage de reines sur place de l'Institut für Bienenkunde à Oberursel. Dans la zone de couvée désignée, les rayons ont été tournés à 90 °, permettant une vue dans les cellules tronquées à travers 4 mm de verre antireflet et l'enregistrement continu des comportements des adultes et du développement de la progéniture à l'intérieur. Nous avons soit enregistré la zone de couvée complète à l'aide d'appareils photo de 5,3 MP avec des objectifs de focale de 12,5 mm (appareil photo PL-D725MU-T, PixeLINK, Ottawa avec objectif LM12HC, Kowa Optical Products Co., Ltd., Tokyo ; ou appareil photo acA2500-60uc, Basler AG, Ahrensburg avec objectif TS1214-MP, Basler AG, Ahrensburg) ou enregistré au format macro avec un appareil photo 5 MP et un objectif à focale 25 mm (caméra acA2440-75um, Basler AG, Ahrensburg avec objectif TS2514-MP, Basler AG, Ahrensbourg).Alors qu'environ 420 cellules étaient observables avec une résolution spatiale et temporelle relativement faible (1 à 3 images par seconde) dans les enregistrements complets de la zone de couvée, les macro-enregistrements avaient une section d'environ 8 cellules avec une résolution spatiale et temporelle élevée (25 à 30 images par seconde). ). Pour l'éclairage, nous avons utilisé des coupoles émettant de la lumière rouge au-delà de la plage de vision des couleurs des abeilles (λpic = 660 nm) avec un diamètre de 36 cm pour les enregistrements d'aperçu et de 20 cm pour les enregistrements macro. StreamPix (versions 6.3.0.155 et 7.4, NorPix Inc., Montréal) était le logiciel d'enregistrement utilisé.

 

La zone de reproduction d'une ruche d'observation était éclairée par un dôme émettant une lumière rouge au-delà de la vision des couleurs des abeilles mellifères. Le dôme était un bol de service en métal de 20 cm de diamètre, peint avec un vernis blanc mat de l'intérieur, et avait un grand trou percé dans le haut pour l'objectif de la caméra.  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g001

Fig 1. Configuration de l'enregistrement vidéo macro.

 

Analyse quantitative des visites de cellules au cours du développement des travailleurs

Nous avons utilisé les données et les principes de base de la méthode décrite dans [ 24 ] pour examiner la durée et la profondeur des visites des ouvrières dans une cellule de couvain dans la présente étude. Nous avons projeté des vidéos (2D + temps) en images (1D + temps), concaténant la luminosité des pixels centraux des cellules du bas à l'entrée au cours du temps (voir https://www.nature.com/articles/s41598-020 -65425-y/chiffres/1 ). Les abeilles étaient plus foncées que la cire environnante de la cellule, et avec un seuil gris, nous avons pu détecter les événements. Pour chaque événement, l'algorithme décrit dans [ 24 ] a déterminé la durée totale. La résolution temporelle était d'une seconde dans ces expériences (enregistrements de toutes les cellules visibles dans la zone de couvain).

 

Résultats et discussion

 

1. Mouvements des œufs et éclosion des larves

Après la ponte ( Vidéo S1 ), l'œuf reste immobile jusqu'à l'éclosion des larves.

 

Vidéo S1. Développement des ouvrières des abeilles mellifères : ponte.

 

Au fur et à mesure que les ouvrières se déplacent le plus profondément possible dans les cellules, les œufs peuvent être poussés vers la base de la cellule ( Vidéo S2 ).

 

Vidéo S2. Thermorégulation des abeilles : Occupation cellulaire.

 

Les ouvrières peuvent se déplacer dans les cellules pour conserver (regrouper) ou créer (incubation directe) de la chaleur à l'intérieur du rayon, et dans le processus, l'ouvrière et ses antennes restent immobiles. Cette observation est cohérente avec les suggestions précédentes selon lesquelles un « basculement » ne fait pas partie du processus normal du développement embryonnaire [ 25 ] (cf. pas de basculement dans la vidéo S3 dans [ 24 ]]). 

 

Vidéo S3. Soins du couvain d'abeilles : Inspections courtes et longues.

 

Par conséquent, les œufs descendants reflètent la probabilité de la fréquence à laquelle les travailleurs sont entrés dans la cellule à des fins de thermorégulation. Dans certaines occasions, des inspections intenses peuvent déplacer légèrement l'œuf ( Vidéo S3 ). L'éclosion de la larve à partir de sa position verticale est initiée par des mouvements de flexion et de flexion progressivement croissants jusqu'à ce que l'extrémité antérieure de la larve touche la surface de la cire. Par la suite, il ne se redresse pas et descend progressivement jusqu'à la base de la cellule, ou, dans certains cas, la paroi latérale de la cellule ( Vidéo S4 ). 

 

Vidéo S4. Développement des ouvrières des abeilles : éclosion des larves.

 

Lors de l'éclosion, les membranes des œufs sont entièrement dissoutes [ 25 ]. La première alimentation a lieu 95,2 ± 11,3 (moyenne ± SEM ; n = 86) minutes après l'éclosion de la larve.

 

2. Inspection, alimentation et cocooning des larves

 

 

Les inspections comprennent la saisie et le traitement d'informations sensorielles pour déterminer le contenu des cellules, l'emplacement, l'état et l'âge du couvain, etc. La principale caractéristique des inspections est le mouvement fréquent des antennes. Lors des comportements d'échauffement ou de repos, qui se distinguent par la fréquence des mouvements de pompage abdominaux [ 17 ], aucun mouvement antennaire du travailleur n'est présent ( Fig 2 , Vidéo S2 ). Les inspections qui ne sont pas suivies d'autres comportements se produisent soit pour des durées très courtes, au cours desquelles l'ouvrière pénètre à peine dans la cellule, soit pour des durées relativement longues, ce qui est plus fréquent dans les cellules avec de très jeunes larves ( Vidéo S3 ).

Fig 2. Différences d'alignement de la tête pour différentes tâches lors de l'entrée dans la cellule. Tous les dessins de cet article sont de Nastasya Buling.  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g002

 

Dans notre analyse quantitative des visites cellulaires dans une cellule avec des larves en développement, le nombre moyen d'événements courts (< 10 secondes) était dix fois plus élevé que les événements de plus longue durée ( figure 3B ). Tout au long des six jours de développement larvaire (du premier au dernier repas), nous avons détecté 13 972 ± 617 événements dans la cellule (moyenne ± SEM, n = 52 dans 3 colonies). Le nombre d'événements est passé de 2 129 ± 186 au cours du premier jour de développement larvaire à 2497 ± 206 au cours du deuxième jour ( Fig 3A). Des nombres similaires ont été comptés le troisième (2461 ± 154) et le quatrième (2436 ± 115) jour. Nous avons observé le plus d'événements le cinquième jour (3065 ± 143) et le moins le sixième jour (1383 ± 154). Cette baisse importante des événements le dernier jour de développement larvaire a été causée par les chances croissantes que les ouvrières obstruent la cellule. En revanche, la durée moyenne de visite était la plus élevée au cours du premier (17,0 ± 3,3 secondes) et la plus faible au cours du dernier jour de développement larvaire (5,3 ± 0,3 secondes).

 

Le développement larvaire a été divisé en six jours de développement larvaire. A. Alors que le nombre moyen de visites a augmenté du premier au cinquième jour de développement, la durée moyenne des visites a diminué des deux tiers au cours de cette période. B. Les visites de courte durée (< 10 secondes) étaient dix fois plus élevées que celles combinées de durée moyenne (10-300 secondes) et longue (> 300 secondes). Le nombre de cellules = 52 dans 3 colonies enregistrées en 2016 et 2018.

Fig 3 A & B. Nombre moyen de visites et durée de visite tout au long du développement larvaire.  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g003

 

Dans les alvéoles contenant une très jeune larve, les inspections s'accompagnent souvent de virages longitudinaux du corps de l'ouvrière. Ces tours reflètent la tentative du travailleur de localiser la position correcte à côté de la larve pour la fourniture de nourriture puisque couvrir les stigmates de la larve réduit ses chances de survie. Entre 10,7 et 62,8 pour cent de la durée d'une visite d'alimentation est consacrée à l'inspection avant la fourniture de nourriture (n = 116). Aux jours de développement larvaire 1 à 6, en commençant par la première alimentation et en terminant par la dernière, les inspections étaient de 38,0 ± 0,9 (n = 116), 31,2 ± 0,6 (n = 115), 26,9 ± 0,6 (n = 110) , 25,9 ± 0,4 (n = 97), 29,4 ± 0,7 (n = 68) et 28,2 ± 1,4 (n = 34) pour cent de la durée de la visite d'alimentation, respectivement (moyenne ± SEM ; 8 colonies de mai à juin 2018) .

Les tétées sont toujours précédées d'une inspection, au cours de laquelle l'ouvrière montre de forts mouvements antennaires et dirige ses pièces buccales et ses extrémités antennaires vers la larve. Après l'inspection, l'ouvrière se met à vibrer avec ses mandibules en s'approchant progressivement de la larve. Pendant la fourniture de nourriture, tous les tagmata restent généralement immobiles, tandis que les antennes continuent de bouger légèrement. Alors que la nourriture doit être soigneusement positionnée pour les jeunes larves ( vidéo S5 ), les travailleurs peuvent déposer de la nourriture à n'importe quelle partie des parois cellulaires environnantes à proximité d'une larve de trois jours ou plus.

 

Vidéo S5. Soin du couvain d'abeilles mellifères : Alimentation des jeunes larves.

 

Nous avons observé la plupart des mouvements larvaires après les événements d'alimentation, ce qui indique l'intention de la larve d'atteindre la nourriture fraîchement fournie. Par exemple, les larves qui se nourrissent de bouche à bouche ne bougent pas après la distribution de nourriture ( S6 Vidéo).

 

Vidéo S6. Soin du couvain d'abeilles : Alimentation bouche-à-bouche.

 

Cependant, les ouvrières ne fournissent pas de nourriture exclusivement à proximité ou dans la bouche de la larve, comme cela a été suggéré il y a quelque temps [ 14 ]. De plus, nous n'avons jamais observé d'approvisionnement en nourriture avant l'éclosion de la larve, comme décrit ailleurs [ 16 ]. Selon [ 24 ], les visites d'alimentation (y compris les inspections) durent 122,0 ± 10,4, 118,1 ± 3,3, 133,0 ± 4,8, 122,4 ± 2,8, 89,3 ± 2,4, 79,8 ± 2,8 secondes aux jours de développement larvaire 1 à 6, respectivement (moyenne ± SEM ; n = 4). La diminution importante entre les jours 4 et 5 peut accompagner le passage de la «gelée de travailleur» à la «gelée de travailleur modifiée», comme cela a été rapporté précédemment [ 26 , 27 ].

Après que la larve a reçu sa dernière alimentation, le cocooning commence par des mouvements de tapotement de l'extrémité antérieure de la larve, où se trouvent les glandes à soie ( Vidéo S7 ). 

 

Vidéo S7. Développement des larves d'abeilles mellifères : Cocooning.

 

Ce mouvement initie le passage des virages transversaux aux virages longitudinaux (à partir d'ici : des « culbutes ») à l'intérieur de la cellule. Nous avons mesuré 57,1 ± 1,5 (moyenne ± SEM, n = 17) galipettes pendant Cocooning des travailleurs entre le 31 e mai et le 14 e de Juillet 2016 3 colonies. Le cocooning a pris 32,2 ± 0,5 heures et 34,1 ± 0,7 minutes ont été nécessaires pour un saut périlleux. Par rapport à la littérature précédente [ 28 ], nous rapportons environ le double du nombre de sauts périlleux (27-37) et la moitié du temps nécessaire pour un (52 minutes) pendant le cocooning.

 

3. Construction en peigne et coiffage des cellules

La cire utilisée pour la construction des peignes peut être trouvée sous deux formes entre les mandibules de l'ouvrière : premièrement, sous forme d'écailles de cire transparentes, et deuxièmement, sous forme de ficelle non transparente créée à partir de cire existante au sein de la colonie. Dans nos observations, ce dernier a été principalement observé lors d'occasions urgentes, telles que la fixation rapide des rayons sur le verre adjacent dans l'ouverture peu de temps après la mise en place des colonies. Cependant, l'utilisation de ficelles de cire peut souvent être observée plus tard dans le développement de la colonie. Étant donné que le remodelage des peignes inclut des individus avec des glandes cirières non développées, il permet des changements rapides dans la division du travail. Pour créer un fil de cire, l'ouvrier bouge sa tête rapidement d'avant en arrière, comme un oiseau picorant, tandis que le fil entre les mandibules est allongé ( Vidéo S8).

 

Vidéo S8. Remodelage de peigne d'abeille : Cordes de cire.

 

Les cordons de cire peuvent mesurer plusieurs millimètres de long et se prolongent sous le caput et le thorax. De longues cordes sont pliées pour le transport à l'aide des pattes prothoraciques et des mandibules. Pour récupérer une écaille de cire des poches intersternales, l'ouvrière utilise les brosses basitarsiennes de la patte arrière [ 6 , 7 ]. La récupération de l'échelle de la poche prend environ cinq secondes. Le transport ultérieur des écailles vers les pièces buccales avec la même jambe ne prend que 400 ms ( Vidéo S9). 

 

Vidéo S9. Construction en nid d'abeille : écailles de cire.

 

L'utilisation d'écailles de cire et de cordes de cire pour la construction est l'inverse du processus d'extension de corde de cire décrit ci-dessus, y compris les mouvements rapides de la tête et de la mandibule. Au cours de l'activité de construction, les travailleurs se déplacent fréquemment à l'intérieur de la cellule, soit en va-et-vient, soit en virages longitudinaux. De plus, des mouvements fréquents des antennes et de la tête sont présents. Lors du coiffage de la cellule, le travailleur insère fréquemment ses antennes dans le trou de fermeture de la cellule au fur et à mesure qu'elle est coiffée et place ses tarses antérieurs sur le rebord prolongé. On suppose que le travailleur le fait pour mesurer l'épaisseur du bouchon. Le coiffage est soigneusement ajusté à l'état de développement de la larve, et le cocooning commence avant que la cellule ne soit complètement fermée ( Vidéo S10 ).

 

Vidéo S10. Soin du couvain d'abeilles mellifères : operculation.

 

4. Stockage de nectar et de pollen

Pour stocker le nectar et le miel, les ouvrières rampent ventralement vers le haut dans la cellule [ 29 ]. La nourriture est ensuite régurgitée de l'estomac du travailleur vers la paroi cellulaire supérieure et étalée par des mouvements périodiques demi-circulaires ( Vidéo S11 ).

 

Vidéo S11. Nutrition des abeilles : stockage et absorption de nectar.

 

Si la cellule contient déjà de la nourriture liquide, les mandibules y plongent. Pendant toute la durée du processus, la trompe reste repliée et les mandibules sont maintenues ouvertes. Étant donné que les aliments adhèrent à la paroi cellulaire supérieure et sont tirés vers le bas par gravité, la cellule peut être remplie uniformément sans que le travailleur ne cible la moitié inférieure de la cellule. La nourriture liquide de la cellule remplie est absorbée par la trompe, un acte qui est possible quel que soit l'alignement de l'ouvrière sur la cellule.

 

Une fois qu'une cellule a été inspectée et jugée appropriée pour le stockage du pollen, la butineuse utilise ses pattes prothoraciques pour s'accrocher à la paroi cellulaire inférieure à côté de la cellule inspectée ( Fig 4 ).

Fig 4. Déchargement du pollen dans la cellule.  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g004

 

Le butineur saisit la paroi supérieure avec ses pattes métathoraciques tout en plaçant son abdomen plié sur la paroi inférieure de la cellule appropriée ( Vidéos S12 et S13 ).

 

Vidéo S12. Nutrition des abeilles : Stockage du pollen.

 

Nous n'avons pas observé de travailleurs enfoncer leurs jambes métathoraciques dans la cellule et s'y pendre librement, comme l'indiquent des rapports antérieurs [ 30]. Au lieu de cela, les corbiculae (paniers à pollen) qui contiennent le pollen sont positionnés à l'entrée de la cellule et les pattes médianes restent libres. L'ouvrière utilise ensuite les pattes mésothoraciques pour quelques brosses lentes le long de la face externe des pattes postérieures, en partant de l'extrémité supérieure du tibia puis en descendant de la masse de pollen à la surface corbiculaire. Une fois que la charge de pollen est tombée dans la cellule, l'ouvrière nettoie tout pollen restant sur les pattes médianes ou postérieures de la même manière mais avec des mouvements plus rapides. L'ouvrière s'accroche ensuite à la paroi cellulaire supérieure avec les pattes pro- et mésothoraciques pour frotter ses pattes métathoraciques ensemble, les libérant des petits morceaux de pollen. Le pollen qui se trouve maintenant à l'intérieur de la cellule est ensuite poussé plus loin dans la cellule avec plusieurs mouvements rapides des tarses des pattes métathoraciques.Ce processus de nettoyage des pattes et de poussée du pollen est répété plusieurs fois jusqu'à ce que les pattes soient débarrassées du pollen restant. Le butineur retire ensuite ses pattes et son abdomen de la cellule. Par la suite, les jeunes abeilles à proximité poussent le pollen plus loin vers la base de la cellule avec des mandibules fermées et des mouvements ascendants de la tête. À une occasion, cela a été fait par le même butineur rentrant dans la cellule après le déchargement du pollen (Vidéo S12 ). Le pollen tassé à la base de la cellule est fragmenté et incorporé à la masse. Au cours de ce processus, la masse peut être hydratée par l'ajout de salive, de nectar et de miel [ 30 ] pour créer du pain d'abeille ( Vidéo S13 ).

 

Vidéo S13. Nutrition des abeilles : Déchargement, conditionnement et hydratation du pollen.

 

5. Thermorégulation

Tant qu'il y a du couvain au sein d'une colonie, les abeilles mellifères maintiennent la température de la zone de couvain environnante à 33–36°C [ 17 ]. Pour éviter des anomalies soit dans le couvain, soit chez les adultes émergents lorsque cette plage est dépassée [ 31 ], les abeilles mellifères s'appuient sur divers comportements pour réguler la température. Le processus de chauffage de la zone de couvain comprend le regroupement d'ouvrières individuelles, la génération de chaleur métabolique et l'incubation directe (au cours de laquelle les ouvrières réchauffent leur thorax par des contractions musculaires), tandis que le processus de refroidissement comprend la dispersion des individus, le brassage et l'évaporation de l'eau ( examiné dans [ 32 ]).

Dans nos expériences, jusqu'à six ruches d'observation étaient situées à une distance de 3 à 5 mètres des radiateurs émetteurs de chaleur [ 24 ]. Cependant, une ruche supplémentaire, utilisée pour les enregistrements macro, était juste au-dessus de la source de chaleur. Par conséquent, la plupart des ruches avaient une température ambiante plus basse (~28°C ; pour plus de détails, voir la discussion dans [ 24 ]) que celle au-dessus du radiateur (température non déterminée). Dans les ruches éloignées de la source de chaleur, les ouvrières occupant la cellule ont été détectées immobiles jusqu'à 90 minutes. Dans les ruches situées directement au-dessus du radiateur, la sécrétion de gouttes de liquide clair dans la cellule a été observée. Par conséquent, l'immobilité des travailleurs fonctionne probablement pour générer activement de la chaleur via les vibrations des muscles thoraciques [ 20 , 33, 34 ] ou préservent passivement la chaleur via le regroupement [ 22 , 35 ] d'abeilles au repos à travers les rayons. Les abeilles n'ont montré aucun mouvement d'antenne pendant cette période ( Vidéo S2 ). Les abeilles au repos peuvent être distinguées de celles qui génèrent de la chaleur en étudiant leurs mouvements abdominaux. Alors que les travailleurs au repos présentent des mouvements de pompage abdominaux discontinus et interrompus, ceux des travailleurs générateurs de chaleur sont continus et rapides [ 17]. Fait intéressant, nous avons observé des occupations cellulaires à court et à long terme sans voir de mouvements antennaires dans les cellules à divers stades de développement du couvain. Au cours du processus, les ouvrières se sont souvent déplacées successivement plus profondément dans la cellule, un indicateur d'un comportement de thermorégulation actif ou passif. Jusqu'à présent, nous n'avons eu aucun enregistrement numérique du chauffage actif du peigne via une posture accroupie au-dessus des cellules fermées [ 23 ].

Si la température de la colonie dépasse les niveaux de tolérance, les abeilles se dispersent à travers les rayons et finissent par quitter la ruche. À l'entrée de la ruche, les ouvrières commencent à s'éventer et les butineuses récupèrent l'eau pour s'évaporer à l'intérieur de la ruche. Cette augmentation active de l'humidité de l'air peut également assurer le développement de la progéniture ; cependant, le nid à couvain a une humidité relative de seulement 30 à 50 % [ 36 ], qui est généralement atteinte par l'évaporation du nectar stocké [ 37 ]. Pour éviter la surchauffe, les abeilles transfèrent des gouttelettes de liquide clair, principalement sur les parois supérieures des cellules du couvain ( Vidéo S14) et peut le répandre d'une manière similaire au dépôt de nectar dans les cellules (voir ci-dessous).

 

Vidéo S14. Thermorégulation des abeilles : Refroidissement par évaporation.

 

Dans 14 observations (du transfert de la première gouttelette jusqu'à ce qu'aucune gouttelette ne reste dans la cellule), une seule gouttelette s'est évaporée, tandis que toutes les autres ont finalement été absorbées par les travailleurs. Le refroidissement par évaporation étant un processus dynamique, les gouttelettes peuvent augmenter et rétrécir en quelques minutes. Cependant, dans 9 des 14 observations de deux ruches, les abeilles sont entrées dans la cellule une fois pour le transfert et l'absorption des gouttelettes. Dans 11 des 14 cas, la cellule a été visitée une fois pour le transfert des gouttelettes (moyenne ± SEM = 1,6 ± 0,4), et dans 12 des 14 cas, la cellule a été visitée une fois pour l'absorption des gouttelettes (moyenne ± SEM = 1,0 ± 0,1). Le temps entre les visites pour le dépôt ou l'absorption de fluides était de 29,0 ± 4,7 minutes. Cependant,un autre travailleur peut absorber une partie ou la totalité du liquide quelques secondes seulement après son dépôt (Vidéo S14 ). Le transfert des gouttelettes a pris 19,3 ± 3,5 secondes et l'absorption a pris 61,7 ± 11,7 secondes. Si la surchauffe est soudaine (par exemple générée artificiellement par le rayonnement d'une ampoule de 100 watts ou d'un radiateur infrarouge), les travailleurs utilisent du nectar jusqu'à l'arrivée des butineurs d'eau [ 38 ]. La composition des fluides de nos vidéos étant indéterminée, le refroidissement par évaporation peut se produire avec du nectar et/ou de l'eau. Cependant, la température ambiante était stable, ce qui confirme l'idée que de l'eau a été utilisée. Le refroidissement peut également se produire lorsque le travailleur tient une gouttelette entre sa langue et sa tête tout en pliant et dépliant sa langue à plusieurs reprises. Bien que cette stratégie soit principalement utilisée pour le refroidissement, elle est parfois, mais pas toujours [ 38 ], utilisée pour la maturation du miel [ 39 ]]. Malheureusement, nous n'avons pas de matériel vidéo de ce processus pour le moment.

 

6. Hygiène et cannibalisme

Le comportement hygiénique comprend l'élimination et la prévention des moisissures, des champignons et des parasites qui mettent en danger la survie de la colonie. Les ouvrières présentent un ensemble de comportements hygiéniques, tels que le cannibalisme ou le nettoyage (auto-toilettage), d'autres compagnons de nid (allo-toilettage), des surfaces (le « mouvement de bascule »), des cellules ou des larves.

Le cannibalisme est un moyen efficace pour la colonie de recycler les protéines et d'empêcher les moisissures et les champignons de se développer sur la progéniture décédée. Cependant, en cas de mal-développement ou de faux-bourdons diploïdes [ 40 ], la progéniture peut être cannibalisée par les ouvrières à tous les stades de leur développement ( Vidéo S15 ), sauf durant les 72 dernières heures où la cuticule durcit.

 

Vidéo S15. Hygiène des abeilles : Cannibalisme.

 

Dans nos observations, la cannibalisation s'est généralement produite sans cause visible (par exemple, la progéniture devenant sombre), suggérant que les travailleurs perçoivent des informations chimiques pour identifier une progéniture malade, décédée, parasitée ou mal développée [ 41]. Nous avons observé que les larves peuvent se déplacer jusqu'à et – dans une certaine mesure – pendant la cannibalisation. Nous avons principalement observé du cannibalisme dans les cellules visibles au cours des premiers jours de l'expérience et plus souvent en juillet et août qu'en mai et juin. Cela suggère que, avec une couvée décroissante, les ouvrières actives préfèrent les cellules internes pour le développement de la progéniture jusqu'à ce qu'elles soient finalement occupées. Dans de tels cas, les jeunes larves peuvent être cannibalisées pour améliorer les probabilités de survie des plus âgées [ 42 ]. Fait intéressant, nous avons très rarement observé une cannibalisation des œufs. Comme la progéniture des abeilles, Varroa destructorles acariens peuvent être consommés par les ouvrières lorsque la cuticule n'est pas durcie comme chez la femelle proto- ou deutonymphe ou chez le mâle. Nous avons observé la consommation d'acariens dans une cellule d'où venait de sortir une nouvelle ouvrière (avec deux acariens femelles adultes) et, à notre grande surprise, avons trouvé des réactions très différentes des deux ouvrières qui sont ensuite entrées dans la cellule. Alors que le premier éliminait exclusivement les défécations de l'acarien, le second, qui est entré quelques minutes plus tard, a bondi en avant avec les mandibules écartées après avoir touché le deutonymphe avec son antenne ( Vidéo S16 ).

 

Vidéo S16. Hygiène des abeilles : Consommation de Varroa.

 

Les deux acariens ont ensuite été consommés. Lorsque la cuticule de l'acarien est durcie, un préposé au toilettage peut encore blesser la carapace ou retirer les pattes avec ses mandibules pour contrôler l' infestation par le Varroa [ 43 ].

Les abeilles ouvrières adoptent un comportement spécial pour inviter d'autres compagnons de nid pour le toilettage. La «danse d'invitation au toilettage» implique des mouvements d'auto-nettoyage rapides avec les jambes et des mouvements et des flexions du corps [ 44 – 46 ]. Les efforts d'auto et allo-toilettage chez Varroa destructor et Tropilaelaps claraee varient selon les espèces d' Apis [ 47 ], et le toilettage social est positivement corrélé au degré d' infection par les acariens trachéaux ( Acarapis woodi ) [ 48 ]. Nous n'avons eu qu'une petite chance d'observer des danses d'invitation de toilettage avec notre système de vision latérale, mais nous offrons un aperçu du comportement de toilettage allo dans notre matériel vidéo en ligne (Vidéo S17 ).

 

Vidéo S17. Hygiène des abeilles : Allo-toilettage.

 

Le nettoyage mécanique des surfaces à l'intérieur d'une ruche est également connu sous le nom de « mouvement de bascule » [ 49 ], dans lequel les mandibules de l'ouvrière et les tarses de leurs pattes avant sont utilisés comme grattoirs. L'ouvrière balaie la surface avec des mouvements rapides et répétés de ses pattes avant et vers ses pièces buccales, tout en se penchant lentement vers l'avant. Il reprend alors rapidement sa position initiale, et le processus est répété plusieurs fois sur la même zone. 

 

Au cours de ce mouvement d'inclinaison vers l'avant, l'orientation des mandibules passe d'une position postérieure maximale à une position antérieure ( Fig 5 ; S18 Vidéo ).

Fig 5. Le « mouvement de bascule » pour nettoyer les surfaces.  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g005

 

 

Vidéo S18. Hygiène des abeilles : le « mouvement de bascule ».

 

Nous avons observé 186 absorptions de liquide par les ouvrières dans 54 cellules non coiffées contenant des larves. Comparativement aux 5 363 événements d'alimentation dans les mêmes cellules, l'absorption de fluides est relativement rare et se produit statistiquement 3,5 ± 0,6 fois (moyenne ± SEM) pendant le développement larvaire. Cependant, dans 19 des 54 cellules, ce comportement était absent et 6 cellules ont été nettoyées entre 11 et 20 fois. D'après nos observations, les absorptions de fluides ne sont pas liées à un moment précis au cours du développement, et nous n'avons pas observé un tel comportement de nettoyage de manière régulière ou juste avant le bouchage.

 

7. Conclusion

Alors que les observations des comportements des abeilles mellifères remontent à des siècles, les visualisations de nombreux comportements au sein de la ruche n'existent que dans des dessins au trait qui se limitent à des représentations de certains moments clés. Dans cette étude, nous présentons les comportements connus et inconnus des abeilles mellifères dans des vidéos haute résolution, accessibles en ligne et gratuites pour le public. Ces vidéos peuvent être utilisées pour d'autres recherches ou pour éduquer les apiculteurs et le public. Notre matériel peut également contribuer à sensibiliser au déclin général de la biomasse des insectes volants, à la biodiversité des insectes et au débat sur la crise des pollinisateurs [ 50]. Nous avons observé des comportements uniques non décrits précédemment, tels que le bouche-à-bouche des larves ou la conservation/génération de chaleur dans les cellules contenant la progéniture. L'enseignement du comportement des abeilles mellifères peut contribuer à une fascination accrue pour les insectes socialement vivants. Nous encourageons donc les enseignants, scientifiques, journalistes et autres personnes intéressées par le comportement des insectes à utiliser nos séquences vidéo à des fins éducatives et de publication non commerciales.

 

 

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Citation : Siefert P, Buling N, Grünewald B (2021) Comportements des abeilles mellifères au sein de la ruche : Aperçu de l'analyse vidéo à long terme. PLoS ONE 16(3) : e0247323. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323