Nosema-Infektion bei Bienen

Domestizierte und indigene Bienen sind einer Vielzahl tödlicher Bedrohungen ausgesetzt, die ihre Mortalität verursachen und ihre Fruchtbarkeit verringern und damit Landwirtschaft und indigene Pflanzengemeinschaften gefährden, die für die Bestäubung auf Bienen angewiesen sind. Zu den biotischen Faktoren, die Bienen negativ beeinflussen, gehören: Viren, Nematoden, Milben, Bakterien und Pilze. Darüber hinaus umfassen abiotische Bedrohungen die Zerstörung von Nistressourcen und Flora durch anthropogene Einflüsse sowie eine Vielzahl negativer Faktoren im Zusammenhang mit dem Klimawandel.

Nosema-Arten gehören zu den Microsporidia, die sämtlich einzellig sind und obligate Symbionten von Wirbeltieren oder Wirbellosen. Obwohl sie lange als Protisten betrachtet wurden, werden Microsporidien heute als stark reduzierte Pilzlinie anerkannt [1]. Tokarev und Kolleginnen und Kollegen [2] haben die Nosema-Arten, die Bienen (Anthophila, Hymenopteren) infizieren, kürzlich in eine neue Gattung, Vairimorpha, eingeordnet, doch aus Gründen der Konsistenz mit der bestehenden Literatur bezeichnet dieser Übersichtsartikel sie weiterhin einfach als Nosema. Genauer durchläuft Nosema seinen Lebenszyklus, indem es die Zellen des Mitteldarms der Bienen infiziert. Sobald eine Spore von einer Biene aufgenommen wird und den Mitteldarm erreicht, keimt sie. Anschließend injiziert sie ihren Inhalt in die Wirtszelle, wo sie den Zellinhalt durch Phagozytose konsumiert, bis sie sich schließlich vermehrt, bevor sie die Wirtszelle zum Aufplatzen bringt und eine große Anzahl von Sporen freisetzt [3]. Diese Sporen können dann weitere Zellen des Verdauungstrakts infizieren oder mit dem Kot aus dem Wirt ausgeschieden werden und so florale Ressourcen, gesammelten Pollen und die Umgebung der gesamten Kolonie kontaminieren. Andere Bienen können dann in der Beute durch fäkal-orale Übertragung Sporen aufnehmen, oder wenn sie auf einer floralen Ressource ausgeschieden werden, kann der Pilz alle empfindlichen Wirte infizieren, die mit dieser Blüte in Kontakt kommen [4,5]. Aufgrund der großen Nahrungssuchradien der Bienen erhöht dieser Prozess nicht nur die lokale Erregerlast, sondern dient auch der Verbreitung von Nosema in neue Lebensräume und zu neuen Wirten. Zusätzlich zur natürlichen Übertragung dieser Erreger können kommerzielle Produkte wie Honig, Bienenpollen und Gelée Royale kontaminiert sein und diese Erreger potenziell verbreiten [6].

Die häufigsten Symptome einer Nosema-Infektion sind Ruhr und mikroskopische Läsionen im Darm und in den Malpighischen Gefäßen. Dies führt zu Gebrechlichkeit des Wirts, Lethargie und dem Verlust von Arbeiterinnen bei eusozialen Bienen, was die Sammelleistung des Volkes aufgrund von Mortalität, verringerter Orientierungsfähigkeit, kürzeren Sammelflügen und ineffizientem Sammelverhalten reduziert [5,7]. Nosema-bombi-Infektionen verringern zudem die Fruchtbarkeit der Kolonie durch nachteilige physische Effekte auf die Reproduktionsorgane bei Männchen, eine erhöhte Arbeiterinnenmortalität und einen negativen Einfluss auf die Fähigkeit der Königinnen der nächsten Saison, unter Laborbedingungen neue Kolonien zu gründen [8]. Obwohl es Studien zu den nachteiligen Effekten von Nosema-Infektionen bei Bombus- und Apis-Arten gibt, wie in Brown [9] und Martin-Hernandez und Kolleginnen und Kollegen [10] zusammengefasst, ist über die Auswirkungen auf indigene und solitäre Bienen nahezu nichts bekannt.

Obwohl der mikroskopische Nachweis von Nosema-Infektionen möglich ist, kann es schwierig sein, zu bestimmen, welche Art die Infektion verursacht. N. bombi kann morphologisch von N. apis und N. ceranae unterschieden werden, doch die Unterscheidung der beiden letzteren ist ohne molekulare Techniken unmöglich. In der Regel erfordert die Identifizierung des oder der Erreger, die eine Infektion verursachen können, spezialisierte molekulare Primer für die kleine Untereinheit der rDNA-Kassette [11]. Mithilfe dieser molekularen Primer wurden weitere Nosema-Arten bei Bienen nachgewiesen: Nosema neumanni in kommerziellen Honigbienenvölkern in Uganda, Nosema cf. thomsoni bei Andrena vaga in Belgien, Nosema thomsoni und Nosema portugal in kommerziellen Bombus-Arten in Chile und Argentinien [12,13,14], wobei die nachteiligen Wirkungen dieser Erreger unklar sind und weitergehende Studien erfordern.

Veränderung der Verbreitung

Historisch wurden N. apis und N. ceranae in unterschiedlichen geografischen Regionen gefunden: Europa und Nordamerika für N. apis sowie Südostasien für N. ceranae [15]. Mit dem zunehmenden Export kommerzieller Bienenstände aus Europa hat sich N. apis verbreitet. Über viele Jahrzehnte war N. apis der dominierende Stamm, der Honigbienenvölker infizierte. Während er bei A. mellifera Ruhr verursacht, war die Saisonabhängigkeit des Infektionszyklus so, dass er keine vollständige Verwüstung des Bienenstocks verursachte. Forschung der letzten Jahrzehnte, seit N. ceranae erstmals beschrieben wurde, zeigte eine dramatische Zunahme seines Anteils an der Gesamtzahl der Nosema-Infektionen bei A. mellifera [16,17]. Studien haben gezeigt, dass N. ceranae N. apis im gesamten Verbreitungsgebiet von A. mellifera ersetzt hat [18,7]. N. ceranae hat N. apis als wichtigsten Nosema-Erreger bei A. mellifera ersetzt, aufgrund seines fehlenden saisonalen Musters. Ceranae-Infektionen führten zu ganzjährigen Infektionszyklen, die letztlich schädlicher für A. mellifera sind [7]. Zusätzlich zur Veränderung der Verbreitung dieser Erreger zeigten genomische Studien, dass Isolate aus geografisch unterschiedlichen Ländern ein sehr hohes Maß an genetischer Diversität aufweisen und potenziell polyploid sind und dass lokale Populationen in seinem nativen Verbreitungsgebiet ein einzigartiges Set spezifischer Nukleotidpolymorphismen besitzen, die auf eine evolutionäre Anpassung im indigenen Verbreitungsgebiet hindeuten [19,20].

Beprobung indigener Bienen

Obwohl ein Großteil der Arbeiten, die Prävalenz und Verbreitung von Nosema-Arten bei kommerziell relevanten Bienen dokumentieren, durchgeführt wurde, haben einige Forschende die Verbreitung von Nosema-Infektionen bei indigenen Bienen untersucht (Abb. 1, Tabelle 1 und Tabelle S1). Angesichts der wirtschaftlichen Bedeutung domestizierter Bienen für die Landwirtschaft ist dieses Ungleichgewicht nachvollziehbar. Wenn jedoch die Ökosystemleistung der Bestäubung durch die breitere Perspektive indigener Pflanzengemeinschaften betrachtet wird und die Folgen einer abnehmenden Bestäubung für die Fitness der Gemeinschaft, werden Verbreitung und Auswirkungen von Nosema-Arten bei indigenen Bienen zu einem wichtigen Anliegen. Mehrere Studien haben diese Bedrohung erkannt und die Verbreitung von Nosema-Arten bei indigenen Bienen untersucht [Abb. 1, 21,22,23,24]. Der Rückgang der Bestäubungsleistungen für indigene Pflanzen ist nicht nur für den Erhalt von Ökosystemen besorgniserregend, sondern auch für Naturschutz- und Restaurationsbemühungen. Darüber hinaus sind weitere Untersuchungen erforderlich, um sowohl Pathologie als auch Verbreitung der Infektionen bei indigenen Bienen zu bestimmen. Durch die Untersuchung indigener Bienen und der Verbreitung von Nosema-Infektionen bei ihnen können wir die langfristigen Konsequenzen für indigene Bienen und die von ihnen abhängigen Pflanzengemeinschaften besser verstehen.

 

Abb. 1. Weltweite Verbreitung der Nosema-Arten, die Bienen infizieren.

 

Tabelle 1. Bienengattungen als Wirte, bei denen eine Infektion durch eine Nosema-Art dokumentiert ist.

Gattungen mit einer oder mehreren Arten mit dokumentierter Infektion durch eine Nosema-Art. „D“ entspricht domestizierten Arten und „N“ indigenen Arten. Die Anzahl der Bienenarten mit dokumentierter Infektion ist in Klammern angegeben; jene mit „>“ stammen aus Studien, in denen mehrere Arten der Gattung infiziert gefunden wurden, jedoch nicht unterhalb der Gattungsebene identifiziert wurden (siehe Tabelle S1 für eine erweiterte Liste). Die Zitate der Studien sind hochgestellt angegeben.

Spillover von Erregern

Während sich Nosema-Arten innerhalb eusozialer Kolonien über den fäkal-oralen Weg verbreiten, führt dies auch zur Ausbreitung des Erregers durch die Kontamination floraler Ressourcen. Wenn eine infizierte Biene eine florale Ressource besucht und dort kotet, ist die Ressource nun kontaminiert und kann zu einem sogenannten Spillover von Erregern führen, der als Übertragung von Krankheiten von domestizierten Tieren auf in der Nähe lebende Wildtiere definiert ist [25]. Alle Bienen, die anschließend diese Ressource besuchen, indigene wie domestizierte, sind nun einem Infektionsrisiko ausgesetzt. Dies kann zu einer Infektion des Wirts führen, der den Erreger wiederum auf weitere florale Ressourcen überträgt, wodurch die Bienengemeinschaft nicht nur einem Risiko der Infektion und potenzieller Fitnessfolgen ausgesetzt wird, sondern der Erreger auch über das gesamte Nahrungssuchspektrum der infizierten Biene mit kumulativem Effekt verbreitet werden kann. Da diese Ausbreitung zu einer erhöhten Erregerlast in der Landschaft führen kann, ist es möglich, die Effizienz der Bestäuber erheblich zu reduzieren. Zudem kann Spillover von Erregern zu Aussterbeereignissen kleiner Populationen führen, denen Abwehrmechanismen gegen neue Erreger fehlen, Spillback auf domestizierte Tiere umkehren und die Entstehung neuer Stämme begünstigen [25,26,27].

Management und zukünftige Ausrichtungen

Angesichts der Konsequenzen von Nosema-Infektionen ist die Fähigkeit, die Erregerlast bei infizierten Bienen zu kontrollieren, von höchster Notwendigkeit. Historisch war das antifungale Pestizid Fumagilin-B, hergestellt von Medivet Pharmaceuticals Ltd., die wirksamste und am weitesten verbreitete Behandlung von Nosema-Infektionen in bewirtschafteten Bienenständen. Im Jahr 2018 gab Medivet Pharmaceuticals Ltd. jedoch bekannt, dass das Unternehmen aufgrund der Einstellung der Produktion von Vorläuferstoffen für Fumagilin-B die Herstellung der Substanz beendet. Dies führte zu einer verstärkten Suche nach Alternativen für das Krankheitsmanagement. Während die Selektion Nosema-resistenter Honigbienenlinien seit mehr als einem Jahrzehnt mit einigem Erfolg betrieben wird [73], werden auch chemische Alternativen untersucht. Eine dieser Studien [74] zeigte, dass die Kombination wässriger Extrakte von Artemisia dubia (Asteraceae, Plantae) und Aster scaber (Asteraceae, Plantae) am besten geeignet war, um die Proliferation der Ceranae-Sporen zu hemmen. Weitere Exploration und Testung anti-Nosema-Wirkstoffe sind erforderlich, da die Bekämpfung dieser Pilze sehr wahrscheinlich eine Kombination von Lösungen erfordern wird. Eine jüngere Übersichtsarbeit von Burnham [75] fasste den Umfang der untersuchten Behandlungen wirksam zusammen, darunter kleine Moleküle, interferierende RNAs (iRNA), Extrakte und Supplemente sowie mikrobielle Supplemente. Zusätzlich zur Fortführung der Forschung zu Behandlungen von Nosema-Erkrankungen sollten weitere Umweltstudien durchgeführt werden, um die Verbreitung von Nosema-Arten bei bewirtschafteten und wildlebenden Bienen zu bestimmen. Besonderes Augenmerk sollte auf die Untersuchung der Verbreitung des Erregers und seiner Auswirkungen auf indigene Wildbienen gelegt werden, auch wenn dies logistisch schwierig ist. Mit einem besseren Verständnis der Auswirkungen und der Verbreitung dieser Erreger in Gemeinschaften indigener Bienen werden bessere Managementstrategien für domestizierte und indigene Bienen sowie für die von ihnen erbrachten Ökosysteme von entscheidender Bedeutung sein.

 

► Originalartikel herunterladen (Englisch)

Siehe auch:

► Grundsätze der Fütterung von Bienen

► Durchfallerkrankungen

 

 

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