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Revue des parasites Nosema chez les abeilles

Bien qu’une quantité substantielle de recherches aient été effectuées sur les causes du trouble d’effondrement des colonies chez l’abeille européenne Apis mellifera, il existe de plus en plus de preuves au cours des deux dernières décennies qu’une autre pandémie d’abeilles, à la fois domestiquées et indigènes, se développe. Cette pandémie est le résultat de la propagation d’agents pathogènes fongiques du genre Nosema.

Infection à Nosema chez les abeilles

Les abeilles domestiquées et indigènes sont confrontées à une variété de menaces mortelles qui causent leur mortalité et la réduction de leur fécondité et, par extension, mettent en danger l’agriculture et les communautés végétales indigènes qui dépendent des abeilles pour la pollinisation. Les facteurs biotiques ayant un impact négatif sur les abeilles comprennent : les virus, les nématodes, les acariens, les bactéries et les champignons. En outre, les menaces abiotiques comprennent la destruction des ressources de nidification et de la flore provenant de sources anthropiques ainsi qu’une pléthore de facteurs négatifs liés au changement climatique.

Les espèces de Nosema appartiennent aux Microsporidia, qui sont toutes unicellulaires, symbiotes obligatoires d’organismes vertébrés ou invertébrés. Bien que longtemps considérés comme des protistes, les Microsporidies sont maintenant reconnues comme une lignée très réduite de champignons [1]. Tokarev et ses collègues [2] ont récemment placé les espèces de Nosema qui infectent les abeilles (Anthophila, Hyménoptères) dans un nouveau genre, Vairimorpha, mais par souci de cohérence avec la littérature existante, cet article de la Revue les appellera simplement Nosema. Plus précisément, Nosema effectue son cycle de vie en infectant les cellules de l’intestin moyen des abeilles. Une fois qu’une spore est ingérée par une abeille et atteint l’intestin moyen, elle germe. Elle injecte ensuite son contenu dans la cellule hôte où elle consomme le contenu cellulaire par phagocytose jusqu’à ce qu’elle finisse par se multiplier avant de rompre la cellule hôte pour libérer un grand nombre de spores [3]. Ces spores peuvent ensuite infecter d’autres cellules du tube digestif ou être évacuées de l’hôte dans les excréments, contaminant ainsi les ressources florales, le pollen collecté et l’environnement de toute la colonie. D’autres abeilles sont alors susceptibles d’ingérer des spores dans la ruche par transmission fécale-orale, ou si elles sont excrétées au niveau d’une ressource florale, le champignon peut infecter tous les hôtes sensibles qui entrent en contact avec cette fleur [4,5]. En raison de l’étendue des aires de répartition de la recherche de nourriture des abeilles, ce processus augmente non seulement la charge locale d’agents pathogènes, mais sert également à disperser Nosema vers de nouveaux habitats et de nouveaux hôtes. En plus de la transmission naturelle de ces agents pathogènes, des produits commerciaux tels que le miel, le pollen d’abeille et la gelée royale peuvent être contaminés et potentiellement disperser ces agents pathogènes [6].

Les symptômes les plus courants de l’infection à Nosema sont la dysenterie et les lésions microscopiques dans l’intestin et les tubules de Malpighi. Cela conduit à la fragilité de l’hôte, à la léthargie et à la perte des ouvrières chez les abeilles eusociales, ce qui réduit la capacité de recherche de nourriture de la colonie en raison de la mortalité, de la capacité de repérage réduite, des vols de recherche de nourriture plus courts et d’un comportement de recherche de nourriture inefficace [5,7]. Les infections à Nosema bombi réduisent également la fécondité de la colonie par des effets physiques néfastes sur les organes reproducteurs chez les mâles, une mortalité accrue des ouvrières et un impact négatif sur la capacité des reines de la saison prochaine à fonder de nouvelles colonies dans des conditions de laboratoire [8]. Bien qu’il y ait eu des études pour observer les effets néfastes des infections à Nosema chez les espèces Bombus et Apis, comme examiné dans Brown [9] et Martin-Hernandez et ses collègues [10], on ne sait presque rien de l’impact sur les abeilles indigènes et solitaires.

Bien que la détection microscopique des infections à Nosema soit possible, il peut être difficile de déterminer quelle espèce est à l’origine de l’infection. N. bombi peut être morphologiquement différencié de N. apis et N. ceranae, mais distinguer les deux est impossible sans techniques moléculaires. En règle générale, l’identification du ou des agents pathogènes pouvant causer une infection nécessite des amorces moléculaires spécialisées pour la petite sous-unité de la cassette d’ADNr [11]. Grâce à l’utilisation de ces amorces moléculaires, d’autres espèces de Nosema ont été détectées chez les abeilles: Nosema neumanni dans des colonies commerciales d’abeilles mellifères en Ouganda, Nosema cf. thomsoni dans la vaga d’Andrena en Belgique, Nosema thomsoni et Nosema portugal dans les espèces commerciales de Bombus au Chili et en Argentine [12,13,14], bien que les effets néfastes de ces agents pathogènes ne soient pas clairs et nécessitent des études plus approfondies.

Modification des distributions

Historiquement, N. apis et N. ceranae ont été trouvés dans des endroits géographiques distincts: Europe et Amérique du Nord pour N. apis, et l’Asie du Sud-Est pour N. ceranae [15]. Avec l’exportation croissante de ruches commerciales d’Europe, N. apis s’est disséminé. Pendant de nombreuses décennies, N. apis était la souche dominante infectant les colonies d’abeilles mellifères. Alors qu’il provoque la dysenterie chez A. mellifera, la saisonnalité du cycle d’infection était telle qu’elle ne causerait pas de dévastation totale de la ruche. La recherche au cours des dernières décennies, depuis que N. ceranae ait été décrit pour la première fois, a montré une augmentation spectaculaire de sa contribution au nombre total d’infections à Nosema dans A. mellifera [16,17]. Des études ont montré que N. ceranae a remplacé N. apis dans toute la gamme de A. mellifera [18,7]. N. ceranae a remplacé N. apis comme principal agent pathogène de Nosema chez A. mellifera, à cause de son manque de saisonnalité. Les infections à ceranae ont conduit à des cycles d’infection tout au long de l’année qui sont finalement plus dommageables pour A. mellifera [7]. En plus de l’évolution de la distribution de ces agents pathogènes, des études génomiques ont révélé que les isolats provenant de pays géographiquement distincts ont un très haut niveau de diversité génétique et sont potentiellement polyploïdes, et que les populations locales dans son aire de répartition native ont un ensemble unique de polymorphismes nucléotidiques uniques qui indiquent une adaptation évolutive dans l’aire de répartition indigène [19,20].

Échantillonnage des abeilles indigènes

Bien qu’une grande partie du travail documentant la prévalence et la distribution des espèces de Nosema chez les abeilles d’intérêt commercial ait été effectuée, certains chercheurs ont étudié la distribution des infections à Nosema chez les abeilles indigènes (Fig 1, Tableau 1 et Tableau S1). Compte tenu de l’importance économique des abeilles domestiques pour l’agriculture, ce déséquilibre est compréhensible. Cependant, lorsque le service écosystémique de la pollinisation est considéré à travers le prisme plus large des communautés végétales indigènes et que les conséquences de la diminution de la pollinisation sur la condition physique de la communauté, la répartition et les impacts des espèces de Nosema chez les abeilles indigènes deviennent une préoccupation importante. Plusieurs études ont reconnu cette menace et étudié la répartition des espèces de Nosema chez les abeilles indigènes [Fig 1, 21,22,23,24]. Le déclin des services de pollinisation des plantes indigènes est préoccupant non seulement pour l’entretien des écosystèmes, mais aussi pour les efforts de conservation et de restauration. En outre, des recherches supplémentaires sont nécessaires pour déterminer à la fois la pathologie et la distribution des infections chez les abeilles indigènes. En étudiant les abeilles indigènes et la répartition des infections à Nosema chez elles, nous pouvons mieux comprendre les conséquences à long terme pour les abeilles indigènes et les communautés végétales qui en dépendent.

 

Fig 1. Distribution mondiale des espèces de Nosema infectant les abeilles.

 

Tableau 1. Genres d'abeilles hôtes dont l'infection par Nosema d'une espèce est documentée.

Genres comportant une seule ou plusieurs espèces avec une infection documentée par une espèce de Nosema. "D" correspond aux espèces domestiquées et "N" aux espèces indigènes. Le nombre d'espèces d'abeilles avec une infection documentée est entre parenthèses, celles avec ">" sont issues d'études où plusieurs espèces du genre ont été trouvées infectées mais non identifiées au-dessous du niveau générique (voir le tableau S1 pour une liste élargie). Les citations des études sont écrites en exposant.

Débordement d’agents pathogènes

Alors que les espèces de Nosema se propagent au sein des colonies eusociales par la voie fécale-orale, cela conduit également à la propagation de l’agent pathogène par la contamination des ressources florales. Lorsqu’une abeille infectée visite une ressource florale et défèque, la ressource est maintenant contaminée et peut entraîner ce qu’on appelle un débordement d’agents pathogènes et est définie comme la transmission de maladies des animaux domestiques à la faune vivant à proximité [25]. Toutes les abeilles qui visitent ensuite la ressource, indigènes ou domestiquées, sont maintenant à risque d’infection. Cela peut entraîner une infection de l’hôte, qui transmettra ainsi l’agent pathogène à d’autres ressources florales, ce qui expose la communauté des abeilles au risque non seulement d’infection et de conséquences potentielles sur la condition physique, mais peut également propager l’agent pathogène dans toute la fourchette de recherche de nourriture de l’abeille infectée avec un effet cumulatif. Comme cette propagation peut entraîner une charge d’agents pathogènes dans le paysage, il est possible de réduire considérablement l’efficacité des pollinisateurs. De plus, le débordement d’agents pathogènes peut entraîner des événements d’extinction de petites populations dépourvues de défenses contre les nouveaux agents pathogènes, inverser les retombées sur les animaux domestiqués et l’évolution de nouvelles souches [25,26,27].

Gestion et orientations futures

Compte tenu des conséquences des infections à Nosema, la capacité de contrôler la charge d’agents pathogènes chez les abeilles infectées est de la plus haute nécessité. Historiquement, le pesticide antifongique Fumagilin-B produit par Medivet Pharmaceuticals Ltd. était le traitement le plus efficace et le plus répandu des infections à Nosema dans les ruches gérées. Cependant, en 2018, Medivet Pharmaceuticals Ltd. a annoncé qu’en raison de l’arrêt de la production des précurseurs de fumagiline-B, la société cessait la production du composé. Cela a conduit à une recherche accrue sur les alternatives pour la gestion de la maladie. Alors que la sélection de lignées d’abeilles mellifères résistantes à Nosema est menée depuis plus d’une décennie avec un certain succès [73], des alternatives chimiques sont également à l’étude. L’une de ces recherches [74] a montré que la combinaison d’extraits aqueux d’Artemisia dubia (Asteraceae, Plantae) et d’Aster scaber (Asteraceae, Plantae) fonctionnait le mieux pour inhiber l’azote. prolifération des spores de ceranae. Il est nécessaire de poursuivre l’exploration et les essais de composés anti-nosema, car la gestion de ces champignons nécessitera très probablement une combinaison de solutions. Une revue récente de Burnham [75] a résumé efficacement l’étendue des traitements étudiés, notamment les petites molécules, les ARN interférents (iRNA), les extraits et les suppléments, et les suppléments microbiens. En plus de la poursuite des recherches sur les traitements des maladies de Nosema, d’autres études environnementales doivent être menées pour déterminer la répartition des espèces de Nosema chez les abeilles gérées et sauvages. Une attention particulière devrait être accordée à l’étude de la répartition de l’agent pathogène et de son impact sur les abeilles indigènes sauvages, bien que cela soit difficile sur le plan logistique. Grâce à une meilleure compréhension de l’impact et de la répartition de ces agents pathogènes sur les communautés d’abeilles indigènes, de meilleures stratégies de gestion des abeilles domestiquées et indigènes et des écosystèmes qu’elles desservent seront d’une importance vitale.

 

► Télécharger l'article d'origine (anglais)

Voir aussi:

► Principes du nourrissement des abeilles

► Maladies diarrhéiques

 

 

References

1. Adl SM, Simpson AGB, Farmer MA, Andersen RA, Anderson OR, Barta JR, et al. The new higher level
classification of eukaryotes with emphasis on the taxonomy of protists. Journal of Eukaryotic Microbiology.
2005. pp. 399–451. https://doi.org/10.1111/j.1550-7408.2005.00053.x PMID: 16248873
2. Tokarev YS, Huang W, Solter LF, Malysh JM, Becnel JJ, Vossbrinck CR. A formal redefi nition of the
genera Nosema and Vairimorpha (Microsporidia: Nosematidae) and reassignment of species based on
molecular phylogenetics. J Invertebr Pathol. 2020; 169: 107279. https://doi.org/10.1016/j.jip.2019.
107279 PMID: 31738888
3. Gisder S, Mockel N, Linde A, Genersch E. A cell culture model for Nosema ceranae and Nosema apis
allows new insights into the life cycle of these important honey bee-pathogenic microsporidia. Environ
Microbiol. 2011; 13: 404–413. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2010.02346.x PMID: 20880328
4. Fu¨ rst MA, McMahon DP, Osborne JL, Paxton RJ, Brown MJF. Disease associations between honeybees
and bumblebees as a threat to wild pollinators. Nature. 2014; 506: 364–366. https://doi.org/10.
1038/nature12977 PMID: 24553241
5. Koch H, Brown MJ, Stevenson PC. The role of disease in bee foraging ecology. Current Opinion in
Insect Science. Elsevier Inc; 2017. pp. 60–67. https://doi.org/10.1016/j.cois.2017.05.008 PMID:
28822490
6. TeixeiraE´ W, Guimarães-Cestaro L, Alves MLTMF, Message D, Martins MF, Luz CFP da, et al. Spores
of Paenibacillus larvae, Ascosphaera apis, Nosema ceranae and Nosema apis in bee products supervised
by the Brazilian Federal Inspection Service. Rev Bras Entomol. 2018; 62: 188–194. https://doi.
org/10.1016/j.rbe.2018.04.001
7. Higes M, Martı´n-Herna´ndez R, Meana A. Nosema ceranae in Europe: An emergent type C nosemosis.
Apidologie. 2010; 41: 375–392. https://doi.org/10.1051/apido/2010019
8. Otti O, Schmid-Hempel P. Nosema bombi: A pollinator parasite with detrimental fitness effects. J Invertebr
Pathol. 2007; 96: 118–124. https://doi.org/10.1016/j.jip.2007.03.016 PMID: 17482641
9. Brown MJF. Microsporidia: An Emerging Threat to Bumblebees? Trends Parasitol. 2017; 33: 754–762.
https://doi.org/10.1016/j.pt.2017.06.001 PMID: 28663099
10. Martı´n-Herna´ndez R, Bartolome´ C, Chejanovsky N, Le Conte Y, Dalmon A, Dussaubat C, et al.
Nosema ceranae in Apis mellifera: a 12 years postdetection perspective. Environmental Microbiology.
2018. pp. 1302–1329. https://doi.org/10.1111/1462-2920.14103 PMID: 29575513
11. Martı´n-Herna´ndez R, Meana A, Prieto L, Salvador AM, Garrido-Bailo´n E, Higes M. Outcome of colonization
of Apis mellifera by Nosema ceranae. Appl Environ Microbiol. 2007; 73: 6331–6338. https://doi.
org/10.1128/AEM.00270-07 PMID: 17675417
12. Chemurot M, De Smet L, Brunain M, De Rycke R, de Graaf DC. Nosema neumanni n. sp. (Microsporidia,
Nosematidae), a new microsporidian parasite of honeybees, Apis mellifera in Uganda. Eur J Protistol.
2017; 61: 13–19. https://doi.org/10.1016/j.ejop.2017.07.002 PMID: 28826077
13. Ravoet J, De Smet L, Meeus I, Smagghe G, Wenseleers T, de Graaf DC. Widespread occurrence of
honey bee pathogens in solitary bees. J Invertebr Pathol. 2014; 122: 55–58. https://doi.org/10.1016/j.
jip.2014.08.007 PMID: 25196470
14. Schmid-Hempel R, Eckhardt M, Goulson D, Heinzmann D, Lange C, Plischuk S, et al. The invasion of
southern South America by imported bumblebees and associated parasites. J Anim Ecol. 2014; 83:
823–837. https://doi.org/10.1111/1365-2656.12185 PMID: 24256429
15. Fries I, Feng F, da Silva A, Slemenda SB, Pieniazek NJ. Fries, Ingemar, Feng Feng, Alexandre da
Silva, Susan B. Slemenda, and Norman J. Pieniazek. "Nosema ceranae n. sp.(Microspora, Nosematidae),
morphological and molecular characterization of a microsporidian parasite of the Asian honey bee
Apis cerana (Hymen. Eur J Protistol. 1996; 32: 356–365.
16. Klee J, Besana AM, Genersch E, Gisder S, Nanetti A, Tam DQ, et al. Widespread dispersal of the
microsporidian Nosema ceranae, an emergent pathogen of the western honey bee, Apis mellifera. J
Invertebr Pathol. 2007; 96: 1–10. https://doi.org/10.1016/j.jip.2007.02.014 PMID: 17428493
17. Paxton RJ, Klee J, Korpela S, Fries I. Nosema ceranae has infected Apis mellifera in Europe since at
least 1998 and may be more virulent than Nosema apis. Apidologie. 2007; 38: 558–565. https://doi.org/
10.1051/apido:2007037
18. Chen Y, Evans JD, Zhou L, Boncristiani H, Kimura K, Xiao T, et al. Asymmetrical coexistence of
Nosema ceranae and Nosema apis in honey bees. J Invertebr Pathol. 2009; 101: 204–209. https://doi.
org/10.1016/j.jip.2009.05.012 PMID: 19467238
19. Pelin A, Selman M, Aris-Brosou S, Farinelli L, Corradi N. Genome analyses suggest the presence of
polyploidy and recent human-driven expansions in eight global populations of the honeybee pathogen
Nosema ceranae. Environ Microbiol. 2015; 17: 4443–4458. https://doi.org/10.1111/1462-2920.12883
PMID: 25914091

20. Peters MJ, Suwannapong G, Pelin A, Corradi N. Genetic and Genome Analyses Reveal Genetically
Distinct Populations of the Bee Pathogen Nosema ceranae from Thailand. Microb Ecol. 2019; 77: 877–
889. https://doi.org/10.1007/s00248-018-1268-z PMID: 30288544
21. Mu¨ ller U, McMahon DP, Rolff J. Exposure of the wild bee Osmia bicornis to the honey bee pathogen
Nosema ceranae. Agric For Entomol. 2019; 21: 363–371. https://doi.org/10.1111/afe.12338
22. Gallot-Lavalle´e M, Schmid-Hempel R, Vandame R, Vergara CH, Schmid-Hempel P. Large scale patterns
of abundance and distribution of parasites in Mexican bumblebees. J Invertebr Pathol. 2016; 133:
73–82. https://doi.org/10.1016/j.jip.2015.12.004 PMID: 26678506
23. Vavilova V, Sormacheva I, Woyciechowski M, Eremeeva N, Fet V, Strachecka A, et al. Distribution and
diversity of Nosema bombi (Microsporidia: Nosematidae) in the natural populations of bumblebees
(Bombus spp.) from West Siberia. Parasitol Res. 2015; 114: 3373–3383. https://doi.org/10.1007/
s00436-015-4562-4 PMID: 26063531
24. Cordes N, Huang WF, Strange JP, Cameron SA, Griswold TL, Lozier JD, et al. Interspecific geographic
distribution and variation of the pathogens Nosema bombi and Crithidia species in United States bumble
bee populations. J Invertebr Pathol. 2012; 109: 209–216. https://doi.org/10.1016/j.jip.2011.11.005
PMID: 22119631
25. Daszak P, Cunningham AA, Hyatt AD. Emerging infectious diseases of wildlife—Threats to biodiversity
and human health. Science (80-). 2000; 287: 443–449. https://doi.org/10.1126/science.287.5452.443
PMID: 10642539
26. Parrish CR, Have P, Foreyt WJ, Evermann JF, Senda M, Carmichael LE. The global spread and
replacement of canine parvovirus strains. J Gen Virol. 1988; 69: 1111–1116. https://doi.org/10.1099/
0022-1317-69-5-1111 PMID: 2836554
27. Lodge DM, Taylor CA, Holdich DM, Skurdal J. Nonindigenous Crayfishes Threaten North American
Freshwater Biodiversity: Lessons from Europe. Fisheries. 2000; 25: 7–20. https://doi.org/10.1577/
1548-8446(2000)025<0007:nctnaf>2.0.co;2
28. Pacini A, Mira A, Molineri A, Giacobino A, Bulacio Cagnolo N, Aignasse A, et al. Distribution and prevalence
of Nosema apis and N. ceranae in temperate and subtropical eco-regions of Argentina. J Invertebr
Pathol. 2016; 141: 34–37. https://doi.org/10.1016/j.jip.2016.11.002 PMID: 27816747
29. Williams GR, Shafer ABA, Rogers REL, Shutler D, Stewart DT. First detection of Nosema ceranae, a
microsporidian parasite of European honey bees (Apis mellifera), in Canada and central USA. J Invertebr
Pathol. 2008; 97: 189–192. https://doi.org/10.1016/j.jip.2007.08.005 PMID: 17897670
30. Whitaker J, Szalanski AL, Kence M. Molecular detection of Nosema ceranae and N. apis from Turkish
honey bees. Apidologie. 2011; 42: 174–180. https://doi.org/10.1051/apido/2010045
31. Chauzat MP, Higes M, Martı´n-Herna´ndez R, Meana A, Cougoule N, Faucon JP. Presence of nosema
ceranae in French honey bee colonies. J Apic Res. 2007; 46: 127–128. https://doi.org/10.1080/
00218839.2007.11101380
32. Giersch T, Berg T, Galea F, Hornitzky M. Nosema ceranae infects honey bees (Apis mellifera) and contaminates
honey in Australia. Apidologie. 2009; 40: 117–123. https://doi.org/10.1051/apido/2008065
33. Rangel J, Gonzalez A, Stoner M, Hatter A, Traver BE. Genetic diversity and prevalence of Varroa
destructor, Nosema apis, and N. ceranae in managed honey bee (Apis mellifera) colonies in the Caribbean
island of Dominica, West Indies. J Apic Res. 2018; 57: 541–550. https://doi.org/10.1080/
00218839.2018.1494892
34. Gatehouse HS, Malone LA. The Ribosomal RNA Gene Region of Nosema apis (Microspora): DNA
Sequence for Small and Large Subunit rRNA Genes and Evidence of a Large Tandem Repeat Unit
Size. J Invertebr Pathol. 1998; 71: 97–105. https://doi.org/10.1006/jipa.1997.4737 PMID: 9547137
35. Tapaszti Z, Forga´ch P, Kova´go´ C, Be´ke´ si L, Bakonyi T, Rusvai M. First detection and dominance of
Nosema ceranae in Hungarian honeybee colonies. Acta Vet Hung. 2009; 57: 383–388. https://doi.org/
10.1556/AVet.57.2009.3.4 PMID: 19635710
36. Higes M, Martı´n-Herna´ndez R, Garrido-Bailo´n E, Botı´as C, Meana A. The presence of Nosema ceranae(
Microsporidia) in North African honey bees {Apis mellifera intermissa). J Apic Res. 2009; 48: 217–
219. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.48.3.12
37. Haddad N, Al-Gharaibeh M, Nasher A, Anaswah E, Alammari Y, Horth L. Scientific note: molecular
detection of pathogens in unhealthy colonies of Apis mellifera jemenitica. Apidologie. 2018; 49: 84–88.
https://doi.org/10.1007/s13592-017-0530-6
38. Strauss U, Human H, Gauthier L, Crewe RM, Dietemann V, Pirk CWW. Seasonal prevalence of pathogens
and parasites in the savannah honeybee (Apis mellifera scutellata). J Invertebr Pathol. 2013; 114:
45–52. https://doi.org/10.1016/j.jip.2013.05.003 PMID: 23702244

39. Fries I, Slemenda SB, da Silva A, Pieniazek NJ. African honey bees (Apis mellifera scutellata) and
nosema (Nosema apis) infections. J Apic Res. 2003; 42: 13–15. https://doi.org/10.1080/00218839.
2003.11101080
40. Caldero´n RA, Sanchez LA, Yañez O, Fallas N. Presence of nosema ceranae in africanized honey bee
colonies in costa rica. J Apic Res. 2008; 47: 328–329. https://doi.org/10.1080/00218839.2008.
11101485
41. Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Arechavaleta-Velasco Miguel E, Koleoglu G, Valizadeh P, Correa-
Benı´tez A. Nosema ceranae has parasitized Africanized honey bees in Mexico since at least 2004.
J Apic Res. 2011. pp. 167–169. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.50.2.09
42. Bravi ME, Alvarez LJ, Lucia M, Pecoraro MRI, Garcı´a MLG, Reynaldi FJ. Wild bumble bees (Hymenoptera:
Apidae: Bombini) as a potential reservoir for bee pathogens in northeastern Argentina. J Apic Res.
2019; 58: 710–713. https://doi.org/10.1080/00218839.2019.1655183
43. Vavilova VY, Konopatskaia I, Luzyanin SL, Woyciechowski M, Blinov AG. Parasites of the genus
Nosema, Crithidia and Lotmaria in the honeybee and bumblebee populations: A case study in India.
Vavilovskii Zhurnal Genet Selektsii. 2017; 21: 943–951. https://doi.org/10.18699/VJ17.317
44. Cameron SA, Lozier JD, Strange JP, Koch JB, Cordes N, Solter LF, et al. Patterns of widespread
decline in North American bumble bees. Proc Natl Acad Sci U S A. 2011; 108: 662–667. https://doi.org/
10.1073/pnas.1014743108 PMID: 21199943
45. Blaker EA, Strange JP, James RR, Monroy FP, Cobb NS. PCR reveals high prevalence of non/low
sporulating Nosema bombi (microsporidia) infections in bumble bees (Bombus) in Northern Arizona. J
Invertebr Pathol. 2014; 123: 25–33. https://doi.org/10.1016/j.jip.2014.09.001 PMID: 25219370
46. Kissinger CN, Cameron SA, Thorp RW, White B, Solter LF. Survey of bumble bee (Bombus) pathogens
and parasites in Illinois and selected areas of northern California and southern Oregon. J Invertebr
Pathol. 2011; 107: 220–224. https://doi.org/10.1016/j.jip.2011.04.008 PMID: 21545804
47. Li J, Chen W, Wu J, Peng W, An J, Schmid-Hempel P, et al. Diversity of nosema associated with bumblebees
(Bombus spp.) from China. Int J Parasitol. 2012; 42: 49–61. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.
2011.10.005 PMID: 22138016
48. Evison SEF, Roberts KE, Laurenson L, Pietravalle S, Hui J, Biesmeijer JC, et al. Pervasiveness of parasites
in pollinators. PLoS ONE. 2012; 7. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0030641 PMID: 22347356
49. Shykoff JA, Schmid-Hempel P. Incidence and effects of four parasites in natural populations of bumble
bees in Switzerland. Apidologie. 1991; 22: 117–125. https://doi.org/10.1051/apido:19910204
50. Szentgyo¨ rgyi H, Blinov A, Eremeeva N, Luzyanin S, Grześ IM, Woyciechowski M. Bumblebees (Bombidae)
along pollution gradient—heavy metal accumulation, species diversity, and Nosema bombi infection
level. Polish J Ecol. 2011; 59: 599–610.
51. Murray TE, Coffey MF, Kehoe E, Horgan FG. Pathogen prevalence in commercially reared bumble
bees and evidence of spillover in conspecific populations. Biol Conserv. 2013; 159: 269–276. https://
doi.org/10.1016/j.biocon.2012.10.021 PMID: 32287339
52. Aytekin AM, C¸ agˇ atay N, Hazir S. Floral choices, parasites and micro-organisms in natural populations
of bumblebees (Apidae: Hymenoptera) in Ankara province. Turkish J Zool. 2002; 26: 149–155.
53. Chaimanee V, Warrit N, Chantawannakul P. Infections of Nosema ceranae in four different honeybee
species. J Invertebr Pathol. 2010; 105: 207–210. https://doi.org/10.1016/j.jip.2010.06.005 PMID:
20600087
54. Botı´as C, Anderson DL, Meana A, Garrido-Bailo´n E, Martı´n-Herna´ndez R, Higes M. Further evidence of
an oriental origin for Nosema ceranae (Microsporidia: Nosematidae). J Invertebr Pathol. 2012; 110:
108–113. https://doi.org/10.1016/j.jip.2012.02.014 PMID: 22425522
55. Yoshiyama M, Kimura K. Distribution of Nosema ceranae in the European honeybee, Apis mellifera in
Japan. J Invertebr Pathol. 2011; 106: 263–267. https://doi.org/10.1016/j.jip.2010.10.010 PMID:
21056042
56. Soroker V, Hetzroni A, Yakobson B, David D, David A, Voet H, et al. Evaluation of colony losses in Israel
in relation to the incidence of pathogens and pests. Apidologie. 2011; 42: 192–199. https://doi.org/10.
1051/apido/2010047
57. Invernizzi C, Abud C, Tomasco IH, Harriet J, Ramallo G, Campa´ J, et al. Presence of Nosema ceranae
in honeybees (Apis mellifera) in Uruguay. J Invertebr Pathol. 2009; 101: 150–153. https://doi.org/10.
1016/j.jip.2009.03.006 PMID: 19358851
58. Mohammadian B, Bokaie S, Moharrami M, Nabian S, Forsi M. Prevalence of honeybee colony collapse
disorder and its relation to Nosema spp. And climate in apiaries of Iran. J Vet Res. 2019; 74: 11–18.
https://doi.org/10.22059/jvr.2017.235690.2649

59. U¨ tu¨k AE, Aliyeva R, Girisgin AO, Go¨kmen TG,O¨ zu¨ ic¸li M, Aydın L. First molecular detection of Nosema
ceranae in Azerbaijan. J Apic Res. 2019; 58: 559–561. https://doi.org/10.1080/00218839.2019.
1614737
60. Haddad NJ. First Detection of Nosema Ceranae in Jordan. Eur Sci J. 2014; 10: 1857–7881.
61. Cornelissen B, Paraïso A, Hoof R Van. Bee diseases new to subsaharan Africa found in Benin. 2009;
11368.
62. Rangel J, Traver BE, Stevens G, Howe M, Fell RD. Survey for Nosema spp. in belize apiaries. J Apic
Res. 2013; 52: 62–66. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.52.2.12
63. Martı´nez J, Leal G, Conget P. Nosema ceranae an emergent pathogen of Apis mellifera in Chile. Parasitol
Res. 2012; 111: 601–607. https://doi.org/10.1007/s00436-012-2875-0 PMID: 22453498
64. Gajger IT, Vugrek O, Grilec D, Petrinec Z. Prevalence and distribution of Nosema ceranae in Croatian
honeybee colonies. Vet Med (Praha). 2010; 55: 457–462. https://doi.org/10.17221/2983-VETMED
65. Chen Y.P., Evans J.D., Smith J.B. and Pettis J.S., 2007. Nosema ceranae is a long-present and widespread
microsporidian infection of the European honey bee (Apis mellifera) in the United States. J.
Invertebr. Pathol, 92, pp.152–159
66. Ansari MJ, Al-Ghamdi A, Nuru A, Khan KA, Alattal Y. Geographical distribution and molecular detection
of Nosema ceranae from indigenous honey bees of Saudi Arabia. Saudi J Biol Sci. 2017; 24: 983–991.
https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2017.01.054 PMID: 28663692
67. Wanjama J.K., Onyango I., Mutyambai D.M., Kabochi S.K. and Ndegwa P.N., 2016. Occurrence of
Nosema species in honey bee colonies in Kenya. Bulletin of Animal Health and Production in Africa, 64
(1), pp.129–135.
68. Plischuk S, Martı´n-Herna´ndez R, Prieto L, Lucı´a M, Botı´as C, Meana A, et al. South American native
bumblebees (Hymenoptera: Apidae) infected by Nosema ceranae (Microsporidia), an emerging pathogen
of honeybees (Apis mellifera). Environ Microbiol Rep. 2009; 1: 131–135. https://doi.org/10.1111/j.
1758-2229.2009.00018.x PMID: 23765744
69. Arbulo N, Antu´nez K, Salvarrey S, Santos E, Branchiccela B, Martı´n-Herna´ndez R, et al. High prevalence
and infection levels of Nosema ceranae in bumblebees Bombus atratus and Bombus bellicosus
from Uruguay. J Invertebr Pathol. 2015; 130: 165–168. https://doi.org/10.1016/j.jip.2015.07.018 PMID:
26248064
70. Gamboa V, Ravoet J, Brunain M, Smagghe G, Meeus I, Figueroa J, et al. Bee pathogens found in Bombus
atratus from Colombia: A case study. J Invertebr Pathol. 2015; 129: 36–39. https://doi.org/10.1016/
j.jip.2015.05.013 PMID: 26031564
71. Graystock P, Yates K, Darvill B, Goulson D, Hughes WOH. Emerging dangers: Deadly effects of an
emergent parasite in a new pollinator host. J Invertebr Pathol. 2013; 114: 114–119. https://doi.org/10.
1016/j.jip.2013.06.005 PMID: 23816821
72. Porrini MP, Porrini LP, Garrido PM, de Melo e Silva Neto C, Porrini DP, Muller F, et al. Nosema ceranae
in South American Native Stingless Bees and Social Wasp Microbial Ecology. Microbial Ecology;
2017. pp. 761–764. https://doi.org/10.1007/s00248-017-0975-1 PMID: 28389730
73. Huang Q, Kryger P, Le Conte Y, Moritz RFA. Survival and immune response of drones of a Nosemosis
tolerant honey bee strain towards N. ceranae infections. J Invertebr Pathol. 2012; 109: 297–302.
https://doi.org/10.1016/j.jip.2012.01.004 PMID: 22285444
74. Lee JK, Kim JH, Jo M, Rangachari B, Park JK. Anti-nosemosis activity of Aster Scaber and Artemisia
Dubia aqueous extracts. J Apic Sci. 2018; 62: 27–38. https://doi.org/10.2478/JAS-2018-0003
75. Burnham AJ. Scientific advances in controlling Nosema ceranae (Microsporidia) infections in honey
bees (Apis mellifera). Front Vet Sci. 2019; 6: 1–8. https://doi.org/10.3389/fvets.2019.00001

Autor
Arthur C. Grupe II ,C. Alisha Quandt, 2020
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