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Comportements des abeilles au sein de la ruche : informations issues d'une analyse vidéo à long terme

Le comportement individuel de l’abeille mellifère s’inscrit dans la gestion globale du superorganisme qu’est la colonie. L’activité, au plus profond du nid à couvain, est enfin découverte grâce au travail d’une équipe de chercheurs qui a mis au point une technologie d’enregistrement numérique de vidéos surprenantes. L’intimité de la colonie est révélée jusqu’au fond des alvéoles : la ponte, l’éclosion des larves, l’élevage du couvain ouvert, le stockage de la nourriture apparaissent dans de courtes vidéos permettant de visualiser des comportements jusqu’ici insoupçonnés.

Résumé / Abstract

Les comportements combinés des individus au sein des sociétés d'insectes déterminent la survie et le développement de la colonie. Pour l'abeille mellifère occidentale ( Apis mellifera), les comportements individuels comprennent la construction du nid, la recherche de nourriture, le stockage et la maturation des aliments, l'allaitement du couvain, la régulation de la température, l'hygiène et la défense. Cependant, les divers comportements à l'intérieur de la colonie, en particulier à l'intérieur des cellules, sont cachés à la vue et, jusqu'à récemment, étaient principalement décrits à travers des textes et des dessins au trait, dépourvus de la dynamique des images en mouvement. Dans cette étude, nous fournissons une source complète de matériel vidéo en ligne qui offre une vue du comportement des abeilles mellifères dans les cellules en rayons, offrant ainsi un nouveau mode d'observation pour la communauté scientifique et le grand public. Nous avons analysé des enregistrements vidéo à long terme de cellules tronquées longitudinalement, ce qui nous a permis de voir latéralement dans les cellules au milieu d'une colonie. Notre étude qualitative donne un aperçu des comportements des travailleurs,y compris l'utilisation d'écailles de cire et de matériaux de nidification existants pour remodeler les rayons, stocker le pollen et le nectar dans les cellules, les soins du couvain et la thermorégulation, et les pratiques d'hygiène, telles que le cannibalisme, le toilettage et le nettoyage des surfaces. Nous révélons des processus uniques qui n'ont pas été publiés auparavant, tels que le rare bouche-à-bouche des nourrices aux larves ainsi que la thermorégulation au sein des cellules contenant le couvain en développement. Grâce à notre méthode vidéo unique, nous sommes en mesure de présenter les processus d'une colonie d'insectes sociaux pleinement fonctionnels dans les salles de classe et les maisons, facilitant ainsi la prise de conscience écologique à l'époque moderne. Nous fournissons de nouveaux détails et images qui aideront les scientifiques à tester leurs hypothèses sur les comportements sociaux. De plus, nous encourageons l'utilisation non commerciale de notre matériel pour éduquer les apiculteurs, les médias et le public et, en retour,attirer l'attention sur le déclin général de la biomasse et de la diversité des insectes.

 

Introduction

La survie, le progrès et l'homéostasie d'une colonie d'abeilles mellifères dépendent de la coordination des décisions avantageuses des individus. L'organisation sociale complexe des abeilles mellifères et d'autres insectes hyménoptères a fait l'objet de nombreuses études (par exemple [ 1 , 2 ]). Ces recherches, dont l'histoire remonte à plusieurs siècles, ont porté sur la division du travail, comme la construction des rayons, la recherche de nourriture, le stockage et la maturation des aliments, l'allaitement du couvain, la régulation de la température et l'hygiène. Cependant, comme la plupart de ces comportements sont cachés à la vue, aucun matériel vidéo éducatif n'a existé jusqu'à présent.

Darwin a pris des mesures importantes pour éduquer le public sur le comportement des abeilles, décrivant les activités remarquables de construction de rayons des abeilles mellifères dans ses écrits [ 3 ]. De même, au début du 19 e siècle, Huber observe la construction du nid à travers une ruche à parois vitrées, qui s'ouvre comme une étagère, lui permettant de voir la colonie [ 4 ]. La ruche d'observation de Huber était basée sur celle conceptualisée par de Réaumur, qui avait, avec sa nouvelle construction, enquêté sur le comportement des abeilles mellifères à travers une surface de verre [ 5 ]. Ces efforts pour voir à l'intérieur de la ruche ont établi l'un des objectifs fondamentaux des observations vidéo à l'intérieur de la ruche.

Jusqu'au 21 e siècle, le matériel pédagogique disponible sur le comportement des abeilles se limitait presque exclusivement à des textes et des illustrations. Par exemple, des études utilisant des ruches d'observation ont été citées dans des ouvrages décrivant les processus suivants : la production et l'utilisation d'écailles de cire pour la construction de rayons [ 6 , 7 ], la régression des butineuses en nourrices malgré leur âge avancé [ 8 , 9 ] et les danses variées que les abeilles utilisent pour communiquer [ 10 – 13 ]. Maintenant que les plateformes de streaming en ligne et la technologie d'enregistrement numérique permettent une large diffusion de vidéos éducatives, le comportement des abeilles devrait être rendu disponible sous cette forme.

Alors que divers comportements peuvent être observés à l'extérieur des cellules des rayons, ceux à l'intérieur des cellules, tels que les soins au couvain, sont plus difficiles à observer, car la vision est bloquée par les abeilles qui recouvrent leurs cellules respectives. Par exemple, au début du 20 e siècle, le développement des larves ne pouvait être examiné qu'en extrayant les larves des cellules [ 14 ]. Une solution à ce problème a été proposée pour la première fois par Martin Lindauer [ 15]. En faisant pivoter les bandes de rayons à 90°, en régulant la perte de température avec une double couche de verre et en ne laissant qu'un petit espace pour la construction de la ruche, il a incité les abeilles à élever du couvain dans des alvéoles à paroi cellulaire translucide. Après avoir observé ces cellules, Lindauer a décrit par écrit le processus d'allaitement du couvain, alors que 35 ans plus tard, un appareil d'enregistrement vidéo analogique a été utilisé pour la première fois à cette fin [ 16 ]. Cependant, ce matériel vidéo n'est jamais devenu accessible au public, car Internet en était à ses balbutiements.

Parallèlement au développement de nouvelles techniques vidéo, qui offraient une vue latérale des cellules, les scientifiques ont découvert un comportement jusque-là inobservé : la thermorégulation active des abeilles mellifères dans les cellules. Des caméras infrarouges ont révélé que les travailleurs qui montraient très peu de mouvements ne se reposaient pas mais chauffaient le peigne depuis l'intérieur des cellules [ 17 ]. Cette découverte a complété d'autres facteurs importants concernant la thermorégulation qui ont été largement décrits dans le passé [ 18 - 23 ].

Dans une étude récemment publiée [ 24], nous avons combiné notre méthode de regarder latéralement dans les cellules avec des enregistrements numériques à long terme. Nous avons enregistré en continu les zones de couvain de nos ruches d'observation, ce qui a permis d'obtenir des vues détaillées d'un large éventail de comportements d'abeilles mellifères et de développement de la progéniture. Alors que cette étude portait sur l'impact des néonicotinoïdes sur le comportement infirmier, nous présentons ici des analyses quantitatives et qualitatives des comportements sociaux observés lors de ces enregistrements à long terme. Ces analyses comprennent la quantification des visites des cellules du couvain et de nombreuses séquences vidéo des comportements des travailleurs, tels que la création et l'utilisation d'écailles de cire, le déploiement et l'absorption de pollen et de nectar, les soins et l'inspection du couvain, la thermorégulation, le coiffage, le cannibalisme, le toilettage et le nettoyage des surfaces. . Nos images montrent également l'éclosion embryonnaire et le cocon larvaire au sein de la colonie. Par ailleurs,nous révélons en détail plusieurs comportements auparavant non décrits, notamment le remodelage des peignes, le bouche-à-bouche exceptionnel entre une nourrice et une larve et le piégeage du pollen par les butineuses. De plus, nous éclairons davantage la méthode d'évaporation de l'eau dans les cellules à couvain. Pour la première fois, nous fournissons des enregistrements en ligne et accessibles au public de chacun des comportements susmentionnés à des fins éducatives.

 

 

Vidéo : Comment les abeilles s'occupent du couvain

 

Matériaux et méthodes

Ruches et configuration d'enregistrement

Nous avons utilisé de petites ruches d'observation, chacune avec une population d'environ 3 000 individus (300 g d' Apis mellifera carnica) et une reine. Les abeilles et les reines sœurs ont été prélevées respectivement dans les ruches et le programme d'élevage de reines sur place de l'Institut für Bienenkunde à Oberursel. Dans la zone de couvée désignée, les rayons ont été tournés à 90 °, permettant une vue dans les cellules tronquées à travers 4 mm de verre antireflet et l'enregistrement continu des comportements des adultes et du développement de la progéniture à l'intérieur. Nous avons soit enregistré la zone de couvée complète à l'aide d'appareils photo de 5,3 MP avec des objectifs de focale de 12,5 mm (appareil photo PL-D725MU-T, PixeLINK, Ottawa avec objectif LM12HC, Kowa Optical Products Co., Ltd., Tokyo ; ou appareil photo acA2500-60uc, Basler AG, Ahrensburg avec objectif TS1214-MP, Basler AG, Ahrensburg) ou enregistré au format macro avec un appareil photo 5 MP et un objectif à focale 25 mm (caméra acA2440-75um, Basler AG, Ahrensburg avec objectif TS2514-MP, Basler AG, Ahrensbourg).Alors qu'environ 420 cellules étaient observables avec une résolution spatiale et temporelle relativement faible (1 à 3 images par seconde) dans les enregistrements complets de la zone de couvée, les macro-enregistrements avaient une section d'environ 8 cellules avec une résolution spatiale et temporelle élevée (25 à 30 images par seconde). ). Pour l'éclairage, nous avons utilisé des coupoles émettant de la lumière rouge au-delà de la plage de vision des couleurs des abeilles (λpic = 660 nm) avec un diamètre de 36 cm pour les enregistrements d'aperçu et de 20 cm pour les enregistrements macro. StreamPix (versions 6.3.0.155 et 7.4, NorPix Inc., Montréal) était le logiciel d'enregistrement utilisé.

 

La zone de reproduction d'une ruche d'observation était éclairée par un dôme émettant une lumière rouge au-delà de la vision des couleurs des abeilles mellifères. Le dôme était un bol de service en métal de 20 cm de diamètre, peint avec un vernis blanc mat de l'intérieur, et avait un grand trou percé dans le haut pour l'objectif de la caméra.

 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g001

 

Fig 1. Configuration de l'enregistrement vidéo macro.

 

Analyse quantitative des visites de cellules au cours du développement des travailleurs

Nous avons utilisé les données et les principes de base de la méthode décrite dans [ 24 ] pour examiner la durée et la profondeur des visites des ouvrières dans une cellule de couvain dans la présente étude. Nous avons projeté des vidéos (2D + temps) en images (1D + temps), concaténant la luminosité des pixels centraux des cellules du bas à l'entrée au cours du temps (voir https://www.nature.com/articles/s41598-020 -65425-y/chiffres/1 ). Les abeilles étaient plus foncées que la cire environnante de la cellule, et avec un seuil gris, nous avons pu détecter les événements. Pour chaque événement, l'algorithme décrit dans [ 24 ] a déterminé la durée totale. La résolution temporelle était d'une seconde dans ces expériences (enregistrements de toutes les cellules visibles dans la zone de couvain).

 

Résultats et discussion

 

1. Mouvements des œufs et éclosion des larves

Après la ponte ( Vidéo S1 ), l'œuf reste immobile jusqu'à l'éclosion des larves.

 

Vidéo S1. Développement des ouvrières des abeilles mellifères : ponte.

 

Au fur et à mesure que les ouvrières se déplacent le plus profondément possible dans les cellules, les œufs peuvent être poussés vers la base de la cellule ( Vidéo S2 ).

 

Vidéo S2. Thermorégulation des abeilles : Occupation cellulaire.

 

Les ouvrières peuvent se déplacer dans les cellules pour conserver (regrouper) ou créer (incubation directe) de la chaleur à l'intérieur du rayon, et dans le processus, l'ouvrière et ses antennes restent immobiles. Cette observation est cohérente avec les suggestions précédentes selon lesquelles un « basculement » ne fait pas partie du processus normal du développement embryonnaire [ 25 ] (cf. pas de basculement dans la vidéo S3 dans [ 24 ]]). 

 

Vidéo S3. Soins du couvain d'abeilles : Inspections courtes et longues.

 

Par conséquent, les œufs descendants reflètent la probabilité de la fréquence à laquelle les travailleurs sont entrés dans la cellule à des fins de thermorégulation. Dans certaines occasions, des inspections intenses peuvent déplacer légèrement l'œuf ( Vidéo S3 ). L'éclosion de la larve à partir de sa position verticale est initiée par des mouvements de flexion et de flexion progressivement croissants jusqu'à ce que l'extrémité antérieure de la larve touche la surface de la cire. Par la suite, il ne se redresse pas et descend progressivement jusqu'à la base de la cellule, ou, dans certains cas, la paroi latérale de la cellule ( Vidéo S4 ). 

 

Vidéo S4. Développement des ouvrières des abeilles : éclosion des larves.

 

Lors de l'éclosion, les membranes des œufs sont entièrement dissoutes [ 25 ]. La première alimentation a lieu 95,2 ± 11,3 (moyenne ± SEM ; n = 86) minutes après l'éclosion de la larve.

 

2. Inspection, alimentation et cocooning des larves

 

 

Les inspections comprennent la saisie et le traitement d'informations sensorielles pour déterminer le contenu des cellules, l'emplacement, l'état et l'âge du couvain, etc. La principale caractéristique des inspections est le mouvement fréquent des antennes. Lors des comportements d'échauffement ou de repos, qui se distinguent par la fréquence des mouvements de pompage abdominaux [ 17 ], aucun mouvement antennaire du travailleur n'est présent ( Fig 2 , Vidéo S2 ). Les inspections qui ne sont pas suivies d'autres comportements se produisent soit pour des durées très courtes, au cours desquelles l'ouvrière pénètre à peine dans la cellule, soit pour des durées relativement longues, ce qui est plus fréquent dans les cellules avec de très jeunes larves ( Vidéo S3 ).  

Fig 2. Différences d'alignement de la tête pour différentes tâches lors de l'entrée dans la cellule.

Tous les dessins de cet article sont de Nastasya Buling.

 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247323.g002

 

Dans notre analyse quantitative des visites cellulaires dans une cellule avec des larves en développement, le nombre moyen d'événements courts (< 10 secondes) était dix fois plus élevé que les événements de plus longue durée ( figure 3B ). Tout au long des six jours de développement larvaire (du premier au dernier repas), nous avons détecté 13 972 ± 617 événements dans la cellule (moyenne ± SEM, n = 52 dans 3 colonies). Le nombre d'événements est passé de 2 129 ± 186 au cours du premier jour de développement larvaire à 2497 ± 206 au cours du deuxième jour ( Fig 3A). Des nombres similaires ont été comptés le troisième (2461 ± 154) et le quatrième (2436 ± 115) jour. Nous avons observé le plus d'événements le cinquième jour (3065 ± 143) et le moins le sixième jour (1383 ± 154). Cette baisse importante des événements le dernier jour de développement larvaire a été causée par les chances croissantes que les ouvrières obstruent la cellule. En revanche, la durée moyenne de visite était la plus élevée au cours du premier (17,0 ± 3,3 secondes) et la plus faible au cours du dernier jour de développement larvaire (5,3 ± 0,3 secondes).

 

Le développement larvaire a été divisé en six jours de développement larvaire. A. Alors que le nombre moyen de visites a augmenté du premier au cinquième jour de développement, la durée moyenne des visites a diminué des deux tiers au cours de cette période. B. Les visites de courte durée (< 10 secondes) étaient dix fois plus élevées que celles combi

Autor
Paul Siefert , Nastasya Buling, Bernd Grünewald
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